Email this article Structural and functional characteristics of the brain and their role in the development of eating behaviour in obesity: A review
- Authors: Samoilova I.G.1, Podchinenova D.V.1, Matveeva M.V.1, Kudlay D.A.2,3, Oleynik O.A.1, Tolmachev I.V.1, Kaverina I.S.1, Vachadze T.D.1, Kovarenko M.A.1, Loginova O.A.1
-
Affiliations:
- Siberian State Medical University
- Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)
- National Research Center – Institute of Immunology
- Issue: Vol 95, No 5 (2023)
- Pages: 434-437
- Section: Reviews
- URL: https://ter-arkhiv.ru/0040-3660/article/view/551834
- DOI: https://doi.org/10.26442/00403660.2023.05.202228
- ID: 551834
Cite item
Full Text
Abstract
Obesity is a major public health problem that requires new approaches. Despite all interventions, the behavioural and therapeutic interventions developed have demonstrated limited effectiveness in curbing the obesity epidemic. Findings from imaging studies of the brain suggest the existence of neural vulnerabilities and structural changes that are associated with the development of obesity and eating disorders. This review highlights the clinical relevance of brain neuroimaging research in obese individuals to prevent risky behaviour, early diagnosis, and the development of new safer and more effective treatments.
Full Text
Список сокращений
По данным Всемирной организации здравоохранения, бремя хронических неинфекционных заболеваний непрерывно росло в последние годы во всем мире и в 2021 они стали причиной 90% смертей и 85% лет жизни с инвалидностью в Европейском регионе Всемирной организации здравоохранения. Вызывает тревогу тот факт, что наблюдается постоянный рост распространенности избыточной массы тела, и ни одно государство не находится на пути к достижению цели остановить рост распространенности ожирения к 2025 [1].
Поскольку ожирение является многофакторным заболеванием со сложной этиологией, а успех вмешательств зависит от индивидуальных особенностей, не существует универсального способа лечения [2]. Невозможно полностью составить тактический план борьбы с ожирением без учета того, как организм взаимодействует с окружающей его пищевой средой.
Использование современные методов нейровизуализации головного мозга (ГМ) позволило расширить представления о диагностике пищевого поведения (ПП) при ожирении в детском возрасте [3].
С данной точки зрения особый интерес представляет понимание патофизиологических и нейроповеденческих процессов, ассоциированных с развитием ожирения.
Целью данного обзора является определение новых перспективных областей для дальнейшего изучения механизмов, лежащих в основе данного заболевания, что особенно перспективно в связи с ограниченным спектром терапевтических подходов в педиатрической практике [4]. Проанализированы результаты исследований по данной тематике за 2011–2023 гв базе PubMed.
Роль внешних стимулов в формировании пищевых привычек и развитии ожирения
Принцип выбора продуктов в большей степени обусловлен органолептическими свойствами, нежели каким-либо другим фактором, таким как цена, удобство или полезность для здоровья [5]. Вкус и запах оказывают большое влияние на выбор пищи и удовольствие от еды, а визуальные, вкусовые и обонятельные сигналы могут влиять на мотивацию и решение принять пищу [6].
Следовательно, при постоянном увеличении массы тела ПП и аппетит могут регулироваться не чувством голода и насыщения, а внешними факторами. Возникающие в результате изменения метаболических и аффективных реакций на пищу впоследствии предрасполагают людей с ожирением к дальнейшему увеличению массы тела [6].
С нейробиологической точки зрения формирование потребности в еде связано с повышенной активностью в разветвленной сети мезокортиколимбических структур, которые модулируют несколько систем нейротрансмиттеров (например, допамин, эндоканнабиноид, глутамат), чтобы включить гедонические, обучающие, эмоциональные и гомеостатические сигналы, вызывая тягу к вкусной пище [7].
Чаще всего в литературе по нейровизуализации ГМ утверждается, что неадекватные модели питания возникают в результате изменений в системах вознаграждения, которые регулируют гедонистическое питание. Согласно этой точке зрения органолептические свойства вкусных продуктов могут блокировать сигналы физиологических систем отрицательной обратной связи, которые предназначены для сдерживания переедания [8].
Ожирение и функциональная активность ГМ
Функциональная магнитно-резонансная томография (фМРТ) признана «золотым стандартом» в оценке функций нейронов, связанных с питанием [9]. Нейровизуализационные исследования с применением фМРТ позволили получить представление о связанных с ожирением изменениях в реакции ГМ на пищевые сигналы и улучшить наше понимание биологических и поведенческих механизмов, которые предрасполагают к перееданию и ожирению [6].
Метод основан на регистрации BOLD-сигнала (blood oxygen level-dependent) от участков коры ГМ при выполнении определенных заданий (стимулов, парадигм), так как в ответ на активацию нейронов происходит изменение параметров кровотока, что отражается на магнитно-резонансном сигнале [10].
В формировании ПП задействованы многие области ГМ, для визуализации которых могут быть использованы разнообразные методики визуализации и функциональной оценки.
Получить доступ к подкорковым областям и стволовым частям ГМ труднее, чем к коре, с помощью МРТ из-за их меньшего размера и большего расстояния от радиочастотных катушек. При исследовании таких мозговых структур, как гипоталамус и ядро солитарного тракта, чаще возникают артефакты, связанные с глотанием и сердцебиением [11, 12]. Более высокая напряженность магнитного поля МРТ 7 Тесла (7 Тл) позволяет более точно оценить изменения BOLD-сигнала [13].
Кроме того, улучшенные контрасты BOLD, наблюдаемые с помощью 7Tл-сканеров, могут давать повышенную статистическую мощность, позволяя делать более надежные выводы как на индивидуальном, так и на групповом уровне [14, 15].
Существуют методики проведения процедуры фМРТ в покое, однако результаты такого исследования сложнее интерпретировать, так как во время пребывания в состоянии покоя пациенты могут испытывать различные когнитивные и перцептивные состояния, которые невозможно отследить [16]. С данной точки зрения использование различных стандартизированных стимулов более эффективно для таргетирования определенных нейронных процессов.
Парадигмы фМРТ и ожирение
Результаты исследований фМРТ неизменно связывают ожирение с повышенным мотивационным стремлением к еде, усилением реакции вознаграждения на пищевые сигналы и нарушением процессов их самоконтроля [6].
Для оценки активности структур ГМ, ассоциированных с потреблением пищи, при проведении фМРТ могут использоваться следующие способы активации [17]:
- Визуальная стимуляция. Наиболее часто используемый метод оценки реакции ГМ на пищу – размещение изображений на экране. Преимуществами данного метода являются простота создания, быстрота проведения исследования, но более высокой точности можно достичь только в том случае, если исследуемый осведомлен, что увиденное на изображении блюдо он сможет употребить после проведенного сканирования.
Однако предпочтения у каждого человека строго индивидуальны, поэтому разные изображения могут вызывать разные реакции в ГМ. Продукты, которые ранее употреблялись участниками, становятся прогностическими стимулами, способными вызывать условные изменения, в то время как образы незнакомой пищи – нет [17, 18].
- Обонятельная стимуляция. Ароматы пищи – это мощные сигналы, активирующие различные участки ГМ. Система восприятия запахов более тесно интегрирована с физиологией, регулирующей метаболизм, чем зрительная система, и является важной целью исследования в связи с поиском и потреблением пищи. Кроме того, в отличие от изображений, которые дают только представление о еде, ароматы пищи указывают на ее наличие.
При всех этих преимуществах основная причина, по которой обонятельная стимуляция используется реже, заключается в том, что доставка запаха в сканер является дорогостоящей и требует значительного уровня знаний для запуска и обслуживания ольфактометров.
- Оральная стимуляция. Происходит во время потребления пищи и представляет собой своеобразный аспект ПП. Относительно неизученное преимущество оценки оральной стимуляции заключается в том, что питательные вещества могут потребляться и метаболизироваться. Этот процесс связан с каскадом событий, включая желудочную секрецию, высвобождение гормонов и передачу нервных сигналов от кишечника к ГМ. Это дает возможность изучить динамическую ось кишечник–ГМ, которая становится основным фактором в понимании метаболизма и ПП в здоровом состоянии и при заболеваниях. Данный вид стимуляции имеет ряд недостатков, таких как возможность использования только жидких субстанций, искажение сигнала при глотании, что снижает качество снимков [16, 17].
Таким образом, измерение реакции ГМ как на внеоральную стимуляцию, так и на стимуляцию ротовой полости обеспечивает более всестороннюю оценку так называемых «цепей пищевого вознаграждения» и может быть ценным для интерпретации полученных результатов [19].
Активация областей ГМ и вероятный набор массы тела
Прием вкусной пищи увеличивает активацию в областях, связанных с вознаграждением, как у людей, так и у других животных, включая вентральный и дорсальный стриатум, средний мозг, миндалевидное тело и орбитофронтальную кору [7], и вызывает высвобождение дофамина в дорсальном стриатуме, причем высвобождаемое количество коррелирует с удовольствием от еды и калорийностью пищи у людей [2].
Известно, что у людей с ожирением меньше рецепторов дофамина D2 в полосатом теле, чем у худых, и они демонстрируют сниженную реакцию в областях, важных для обработки вознаграждения при употреблении вкусной пищи [20].
Однако D. Val-Laillet и соавт. (2015 г.) в своем обзоре пришли к выводу, что большинство проспективных и экспериментальных исследований не подтвердило теорию дефицита вознаграждения при ожирении, хотя имеющиеся данные свидетельствуют о том, что сниженная дофаминовая сигнальная способность может в значительной степени быть результатом переедания, но не стимулирует компенсаторное переедание [2].
Последние данные также свидетельствуют о негативном влиянии избыточной массы тела на структуру тканей ГМ. Растущее количество работ говорит о том, что ожирение приводит к изменениям как макроструктуры, так и связей между нейронами в ГМ [9, 21]. Обращается внимание на ассоциации между распространенностью ожирения, наличием когнитивных расстройств и деменции и повышенным риском развития болезни Альцгеймера [9].
Несмотря на научный интерес к проблеме ожирения и расстройствам ПП требуются дальнейшие исследования для расширения представлений о патофизиологических и нейроповеденческих механизмах, лежащих в основе этих заболеваний, чтобы эффективно предотвращать установки, связанные с перееданием, а также разрабатывать новые методы лечения, более безопасные и адаптированные для каждого пациента.
Раскрытие интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Disclosure of interest. The authors declare that they have no competing interests.
Вклад авторов. Авторы декларируют соответствие своего авторства международным критериям ICMJE. Все авторы в равной степени участвовали в подготовке публикации: разработка концепции статьи, получение и анализ фактических данных, написание и редактирование текста статьи, проверка и утверждение текста статьи.
Authors’ contribution. The authors declare the compliance of their authorship according to the international ICMJE criteria. All authors made a substantial contribution to the conception of the work, acquisition, analysis, interpretation of data for the work, drafting and revising the work, final approval of the version to be published and agree to be accountable for all aspects of the work.
Источник финансирования. Авторы декларируют отсутствие внешнего финансирования для проведения исследования и публикации статьи.
Funding source. The authors declare that there is no external funding for the exploration and analysis work.
About the authors
Iuliia G. Samoilova
Siberian State Medical University
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-2667-4842
доктор медицинских наук, профессор заведующая кафедрой педиатрии с курсом эндокринологии
Russian Federation, TomskDaria V. Podchinenova
Siberian State Medical University
Author for correspondence.
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6212-4568
кандидат медицинских наук, доцент кафедры педиатрии с курсом эндокринологии
Russian Federation, TomskMariia V. Matveeva
Siberian State Medical University
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9966-6686
доктор медицинских наук, проф. кафедры педиатрии с курсом эндокринологии
Russian Federation, TomskDmitry A. Kudlay
Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University); National Research Center – Institute of Immunology
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1878-4467
член-кор. РАН, доктор медицинских наук, профессор кафедры фармакологии Института фармации, ведущий научный сотрудник лаборатории персонализированной медицины и молекулярной иммунологии №71
Russian Federation, Moscow; MoscowOxana A. Oleynik
Siberian State Medical University
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-2915-384X
кандидат медицинских наук, доцент кафедры педиатрии с курсом эндокринологии
Ivan V. Tolmachev
Siberian State Medical University
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-2888-5539
кандидат медицинских наук, доцент кафедры медицинской и биологической кибернетики
Irina S. Kaverina
Siberian State Medical University
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9748-482X
научный сотрудник научно-образовательной лаборатории «Бионические цифровые платформы» ФГБОУ ВО
Russian Federation, TomskTamara D. Vachadze
Siberian State Medical University
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6384-1972
ординатор кафедры педиатрии с курсом эндокринологии
Russian Federation, TomskMargarita A. Kovarenko
Siberian State Medical University
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5012-0364
кандидат медицинских наук, ассистент кафедры педиатрии с курсом эндокринологии
Russian Federation, TomskOlga A. Loginova
Siberian State Medical University
Email: darvas_42@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8836-0814
ординатор кафедры общей врачебной практики и поликлинической терапии
Russian Federation, TomskReferences
- WHO European Regional Obesity Report 2022. World Health Organization. Regional Office for Europe. Available at: https://apps.who.int/iris/handle/10665/353747. Accessed: 07.03.2023.
- Val-Laillet D, Aarts E, Weber B, et al. Neuroimaging and neuromodulation approaches to study eating behavior and prevent and treat eating disorders and obesity. NeuroImage: Clinical. 2015;8:1-31. doi: 10.1016/j.nicl.2015.03.016
- Олейник О.А., Кудлай Д.А., Самойлова Ю.Г., и др. Применение технологий нейровизуализации головного мозга при ожирении в детском возрасте. Педиатрия. Журнал имени Г.Н. Сперанского. 2021;100(6):91-6 [Olejnik O, Kudlaj D, Samojlova Iu, et al. Application of brain neuroimaging technologies for child hood obesity. Pediatria n.a. GN Speransky. 2021;100(6):91-6 (in Russian)]. doi: 10.24110/0031-403X-2021-100-6-91-96
- Frisoni GB, Altomare D, Thal DR, et al. The probabilistic model of Alzheimer disease: the amyloid hypothesis revised. Nat Rev Neurosci. 2022;23(1):53-66. doi: 10.1038/s41583-021-00533-w
- Harnischfeger F, Dando R. Obesity-induced taste dysfunction, and its implications for dietary intake. Int J Obes. 2021;45(8):1644-55. doi: 10.1038/s41366-021-00855-w
- Makaronidis JM, Batterham RL. Obesity, body weight regulation and the brain: insights from fMRI. B J Radiol. 2018;20170910. doi: 10.1259/bjr.20170910
- Morales I, Berridge KC. ‘Liking’ and ‘wanting’ in eating and food reward: Brain mechanisms and clinical implications. Physiol Behav. 2020;227:113152. doi: 10.1016/j.physbeh.2020.113152
- Kung PH, Soriano-Mas C, Steward T. The influence of the subcortex and brain stem on overeating: How advances in functional neuroimaging can be applied to expand neurobiological models to beyond the cortex. Rev Endocr Metab Disord. 2022;23(4):719-31. doi: 10.1007/s11154-022-09720-1
- Drelich-Zbroja A, Matuszek M, Kaczor M, Kuczyńska M. Functional Magnetic Resonance Imaging and Obesity – Novel Ways to Seen the Unseen. J Clin Med. 2022;11(12):3561. doi: 10.3390/jcm11123561
- Sager G, Akgun E, Abuqbeitah M, et al. Comparison of brain F-18 FDG PET/MRI with PET/CT imaging in pediatric patients. Clin Neurol Neurosurg. 2021;206:106669. doi: 10.1016/j.clineuro.2021.106669
- Neseliler S, Han JE, Dagher A. The Use of Functional Magnetic Resonance Imaging in the Study of Appetite and Obesity. In: Appetite and Food Intake. Second edition. Boca Raton: CRC Press, 2017. Previous edition: CRC Press; 2017; p. 117-34. doi: 10.1201/9781315120171-6
- Yoshikawa A, Masaoka Y, Yoshida M, et al. Heart Rate and Respiration Affect the Functional Connectivity of Default Mode Network in Resting-State Functional Magnetic Resonance Imaging. Front Neurosci. 2020;14. doi: 10.3389/fnins.2020.00631
- Trattnig S, Springer E, Bogner W, et al. Key clinical benefits of neuroimaging at 7 T. NeuroImage. 2018;168:477-89. doi: 10.1016/j.neuroimage.2016.11.031
- Torrisi S, Chen G, Glen D, et al. Statistical power comparisons at 3T and 7T with a GO/NOGO task. NeuroImage. 2018;175:100-10. doi: 10.1016/j.neuroimage.2018.03.071
- Viessmann O, Polimeni JR. High-resolution fMRI at 7 Tesla: challenges, promises and recent developments for individual-focused fMRI studies. Curr Opin Behav Sci. 2021;40:96-104. doi: 10.1016/j.cobeha.2021.01.011
- Veldhuizen MG, Cecchetto C, Fjaeldstad AW, et al. Future Directions for Chemosensory Connectomes: Best Practices and Specific Challenges. Front Syst Neurosci. 2022;16. doi: 10.3389/fnsys.2022.885304
- Smeets PA, Dagher A, Hare TA, et al. Good practice in food-related neuroimaging. Am J Clin Nutr. 2019;109(3):491-503. doi: 10.1093/ajcn/nqy344
- Veldhuizen MG, Babbs RK, Patel B, et al. Integration of Sweet Taste and Metabolism Determines Carbohydrate Reward. Curr Biol. 2017;27(16):2476-85.e6. doi: 10.1016/j.cub.2017.07.018
- Althubeati S, Avery A, Tench CR, et al. Mapping brain activity of gut-brain signaling to appetite and satiety in healthy adults: A systematic review and functional neuroimaging meta-analysis. Neurosci Biobehav Rev. 2022;136:104603. doi: 10.1016/j.neubiorev.2022.104603
- Devoto F, Coricelli C, Paulesu E, Zapparoli L. Neural circuits mediating food cue-reactivity: Toward a new model shaping the interplay of internal and external factors. Front Nutr. 2022;9. doi: 10.3389/fnut.2022.954523
- Steward T, Wierenga CE. Foreword to the special issue on the neuroscience of obesity and related disorders. Rev Endocr Metab Disord. 2022;23(4):679-81. doi: 10.1007/s11154-022-09739-4.
Supplementary files
