The history of the discovery of the Helicobacter pylori

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Helicobacter pylori is a spiral-shaped gram-negative bacterium that colonizes the stomach lining. The presence of a microorganism in humans was described more than a century ago, but from detection to recognition of its role in the etiology and pathogenesis of diseases of the stomach, researchers had to overcome a long path of criticism and mistrust. Coiled bacteria have been mentioned several times in the medical literature, but these bacteria were thought to be contaminants, and any evidence of the bacteria in the stomach was ignored by the medical community. The discovery of H. pylori led to a revolutionary rethinking of the mechanisms of development of a number of diseases: the role of bacteria in the development of chronic gastritis, peptic ulcer disease, stomach cancer and MALT lymphoma was proved. The principles of their prevention and treatment have changed. For this discovery in 2005, Barry Marshall and Robin Warren were awarded the Nobel Prize in Medicine and Physiology.

Full Text

Список сокращений

СО – слизистая оболочка

ЯБ – язвенная болезнь

Открытие бактерии Helicobacter pylori стало революционным и привело к переосмыслению подходов к диагностике и лечению болезней желудка. Изучение микроорганизма началось более века назад, но лишь в конце XX в. была признана его роль в патофизиологии заболеваний желудочно-кишечного тракта [1]. H. pylori вызывает хронический гастрит у всех инфицированных, является одним из основных этиологических факторов развития атрофического гастрита, язвенной болезни (ЯБ) желудка и двенадцатиперстной кишки, экстранодальной В-клеточной MALT-лимфомы и аденокарциномы желудка [2].

История изучения патологии желудка и двенадцатиперстной кишки насчитывает не одно столетие. К середине XIX в. уже были сформулированы основные положения о происхождении этих заболеваний и подходах к их лечению, базирующиеся на теории о том, что главными этиологическими факторами служат стресс и неправильное питание [3]. Фактически спиралевидные бактерии, известные ныне как H. pylori, обнаруживали еще в самом начале развития микробиологии, но затем о них забыли, вероятно, из-за невозможности вырастить культуру. Позже они стали жертвой убеждения в том, что желудок является стерильным органом, поскольку никакие микроорганизмы не могут расти при таком низком pH, и потому многие наблюдатели думали, что обнаруживаемые ими бактерии просто перемещаются из полости рта и не относятся к микрофлоре желудка.

В 1852 г. Ф. Биддер и К. Шмидт из Тартуского университета (Эстония) в своей книге «Пищеварительные соки и обмен веществ» сообщили, что в желудке животных определяется активность фермента уреазы, способствующая расщеплению мочевины на аммиак и углекислый газ. При этом ранее уже было установлено, что такой активностью обладают только микробы и беспозвоночные животные [4]. В 1875 г. немецкие ученые Г. Ботхер и М. Лютюль впервые обнаружили спиралевидную бактерию в слизистой оболочке (СО) желудка собак, однако она не была способна к росту и размножению на известных к тому времени питательных средах, ввиду чего не была подвергнута дальнейшему изучению [5]. В 1886 г. В. Яворский, профессор медицины Ягеллонского университета в Кракове (Польша), исследуя смывы желудка человека, обнаружил бактерию характерной спиралеобразной формы, в дальнейшем названную Vibrio rugula. Он был первым, кто предположил возможную этиологическую роль данного микроорганизма в патогенезе развития болезней желудка. Его работа на эту тему была включена в польское «Руководство по заболеваниям желудка» и опубликована в 1899 г., однако не получила широкого распространения, поскольку была написана на польском языке [6].

В 1893 г. итальянский исследователь, известный анатом Д. Бицзозеро в своих наблюдениях описал похожую «спирохету», колонизирующую СО желудка собак. В своих иллюстрациях он изобразил грамотрицательные организмы в париетальных клетках и железах СО желудка собак, идентифицированные как H. canis, H. felis и H. heilmannii. Работа Бицзозеро расширена немецким исследователем Х. Саломоном, который смог размножить эти спиральные микроорганизмы в желудках мышей после кормления их измельченной СО кошек и собак и доказал, что бактерии могут передаваться кошками и собаками через мышей. Однако и эти исследования не воспринимались всерьез вплоть до конца 1970 г. [7].

Уже в 1906 г. В. Крейнитц описал выявленные ранее Яворским спиралевидные бактерии в СО желудка пациентов, болеющих раком желудка. Тогда бактерии назвали спирохетами карциномы. Девять лет спустя аналогичные бактерии были обнаружены у пациентов с язвой желудка и двенадцатиперстной кишки. Приблизительно в это же время документально подтверждено наличие уреазной активности в желудке человека. Однако считалось, что она возникает непосредственно в клетках СО желудка и не связана с присутствием и жизнедеятельностью бактерий [7].

На протяжении ХХ в. анатомы и патологи стали время от времени замечать спиралевидные микроорганизмы в СО желудка человека, появлялось все больше публикаций об этой бактерии. В 1912 г. в Дании профессор Й. Фибигер индуцировал опухоль желудка у лабораторных крыс в результате скармливания им тараканов, зараженных личинками Spiroptera carcinoma. За проведение этого эксперимента Й. Фибигер в 1926 г. получил Нобелевскую премию и считается основоположником экспериментальной онкологии [4].

В 1919 г. японские ученые К. Касаи и Р. Кобаяси в своих публикациях подробно описали спиралевидные бактерии в желудке млекопитающих. И хотя они не смогли культивировать эти организмы in vitro, у них получилось заразить бактериями мышей, кроликов и морских свинок, однако их исследования были неполными в связи с ограниченными диагностическими возможностями [6].

Д.С. Эдкинс, открывший в 1905 г. гастрин – гормон, регулирующий секрецию желудочного сока, после экспериментов на кошках в 1921 г. выдвинул теорию о связи развития ЯБ желудка с присутствием спиралевидного возбудителя, которого он назвал Spirochete regaudi.

В 1924 г. Д.М. Лак и Т.Н. Сэт заметили, что в желудке человека присутствует обильная уреазная активность, которая исчезала после лечения антибиотиками, но связь между этим ферментом и бактериями в желудке не была установлена.

В 1940 г. в США спиралевидные бактерии были обнаружены в СО желудка макак Денгесом и в резецированных образцах желудка Фридбергом и Бароном. Фридберг и Барон идентифицировали «спирохеты» примерно в 40% резецированных образцов СО желудка. Свои данные исследователи представили в 1940 г., чем вызвали бурную дискуссию, в которой некоторые члены аудитории, привыкшие лечить сифилис такими тяжелыми металлами, как ртуть, мышьяк и висмут, прокомментировали отдельные случаи полной ремиссии ЯБ как результат лечения спирохет сифилиса [7]. В начале 1950-х годов Палмер оспорил исследования Денгеса и Фридберга, не обнаружив свидетельств наличия спирохет более чем в 1000 биоптатах желудка, полученных путем аспирационной биопсии вслепую. Не вполне понятно, как возможно было получить такие данные и сделать подобный ошибочный вывод в то время, когда более 50% населения обязательно были инфицированы H. pylori. Можно только предположить, что исследователь не применял соответствующее окрашивание, позволяющее идентифицировать бактерию, либо искал что-то иное и не учитывал присутствие черных, окрашенных серебром, микроорганизмов [6].

В 1960-х годах С. Ито из Гарвардской медицинской школы (США) сделал подробное анатомическое описание внешнего вида СО желудка под электронным микроскопом. Фотографии и рисунки Ито, изображающие структуру париетальных клеток и секретирующих кислоту желез тела желудка, были впоследствии отображены во многих работах. Он также заметил «спириллы» в некоторых своих материалах. В 1967 г. С. Ито опубликовал фотографию париетальной клетки желудка, на которой была представлена H. pylori с несколькими жгутиками и типичной спиральной формой [8].

В 1975 г. Стир и Колин-Джонс обнаружили спиральные бактерии, тесно прикрепленные к поверхностным эпителиальным клеткам желудка. Ученые исследовали взаимосвязь между присутствием микроорганизма и степенью выраженности воспаления в процессе лечения язв карбеноксолоном. Ими установлено, что препарат способствует заживлению дефекта, но не оказывает серьезного влияния на воспалительный процесс, что подтверждалось результатами морфологического исследования. Ученые отметили, что многочисленные спиральные бактерии присутствовали в 80% исследуемых образцов язвы желудка. К сожалению, культивировать организм не представлялось возможным, однако они опубликовали фотографии гистологических препаратов СО желудка, в том числе и с H. pylori [9].

На территории СССР также постепенно развивалась теория о том, что определенную роль в развитии ЯБ желудка и хронического гастрита играет инфекционный компонент. С 1936 г. опубликовано несколько статей, описывающих успешное лечение ЯБ антибактериальными препаратами, что указывало на роль инфекции как этиологического фактора развития ЯБ желудка. В 1955 г. доктор Тарнопольская предложила использовать «пенициллиновую пробу» (200 000–300 000 ЕД бензилпенициллина натрия 2 или 3 раза в день путем инъекции в течение 7–10 дней) с целью проведения дифференциальной диагностики между ЯБ и раком желудка. По данным рентгенологического исследования инфильтрированный край вокруг язвы уменьшался или рассасывался после лечения пенициллином, тогда как инфильтрация на фоне рака желудка не менялась [10].

В 1958 г. доктор Гордон опубликовал данные об успешном лечении 100 пациентов с осложненной ЯБ желудка при помощи комбинации пенициллина и стрептомицина. Были достигнуты определенные успехи в лечении ЯБ с применением инъекций метронидазола. Однако научного обоснования положительного эффекта антибактериальной терапии в лечении ЯБ за этим не последовало [10].

В 1974 г. И.А. Морозов обнаружил H. pylori при электронно-микроскопическом исследовании срезов СО желудка пациентов после стволовой или выборочной проксимальной ваготомии, проведенной по поводу ЯБ для облегчения симптоматики. Кокки и вегетативные формы спирохет были обнаружены в антральном и фундальном отделах желудка, а также в слое секрета желудка и впадинах между эпителиальными клетками. Однако способ культивирования этих микроорганизмов до сих пор не был известен, а их обнаружение при световой микроскопии в обычных гистологических срезах при окрашивании гематоксилином-эозином без специальных окрасок маловероятно [10].

Таким образом, около 145 лет ученые идентифицировали спиралевидные бактерии в СО желудка животных и человека, связывали их присутствие в организме с развитием карциномы желудка, выдвигали инфекционную теорию развития гастрита и ЯБ, доказали возможность заражения этой бактерией, но все было безрезультатно: их данные не воспринимали всерьез. Исследователей поднимали на смех, ведь считалось, что в соляной кислоте желудка ни одна бактерия выжить не может, что желудок – стерильный орган. Основным препятствием для признания роли спиральных бактерий в патологии желудка человека была невозможность их культивировать.

До конца путь критики и недоверия прошли австралийские ученые, когда занялись изучением таинственного микроорганизма. Наблюдения Р. Уоррена и Б. Маршалла в период с 1979 по 1984 г. положили начало новой эры в изучении микробиологии желудка. В 1979 г. во время рутинного гистологического исследования Р. Уоррен обратил внимание на голубую линию на поверхности СО желудка пациента с активным хроническим гастритом. Проанализировав большой объем биопсийного материала, патоморфолог предположил, что развитие гастрита связано с некой бактерией, контактирующей с эпителием желудка. Два года Р. Уоррен терпеливо изучал эту бактерию, в то время как его коллеги скептически относились к исследованиям, отказывались от сотрудничества. И однажды молодой врач-стажер Б. Маршалл заинтересовался стремлением патолога связать гастрит с бактерией. Они начали совместный исследовательский путь по изучению способов культивирования данного микроорганизма [11].

Уорреном и Маршаллом были изучены данные 100 пациентов с целью культивирования бактерии и определения ее взаимосвязи с гастритом или другими заболеваниями желудка. Для анализа использовано 2 биоптата из антрального отдела желудка. Один из них применяли для культивирования с помощью методов, аналогичным тем, что используют для выращивания кампилобактеров, второй отправляли на гистологическое исследование с использованием гематоксилина и эозина и серебрения по Вартину–Старри. Образцы культивировали в микроаэробных условиях на подготовленной селективной среде. Спустя 48 ч материал исследовали, поскольку большинство кампилобактеров погибало при таких условиях, чашки без видимого роста утилизировали по правилам для стандартных образцов из желудочно-кишечного тракта или горла, так как считалось, что биопсийный материал терял свою диагностическую ценность в связи с вероятностью разрастания комменсальной флоры [11].

Попытки вырастить бактерию были безуспешными вплоть до апреля 1982 г. Это событие произошло по счастливой случайности, когда культуры были оставлены в инкубаторе в течение длинных пасхальных выходных, и на 5-й день после биопсии появились колонии бактерий. Впоследствии были выделены микроорганизмы еще у 11 пациентов.

Среди первых 100 пациентов, изученных Маршаллом и Уорреном, почти у всех диагностировали гастрит, и более 65% из них оказались инфицированы бактерией. Микроорганизм обнаружили у всех 13 пациентов с ЯБ двенадцатиперстной кишки и у 18 из 22 пациентов с язвой желудка. Данные о связи этих бактерий с патологией желудка были впервые представлены 22 октября 1982 г. и опубликованы в виде письма в 1983 г. Микроорганизм был назван Campylobacter pyloridis, поскольку являлся изогнутым грамотрицательным микроаэробом и напоминал другие кампилобактеры по морфологии и структуре ДНК [11].

К 1984-му году в своих исследованиях австралийские ученые показали, что инфекция вызывает воспаление СО желудка, особенно с инфильтрацией полиморфно-ядерными клетками. Уоррен и Маршалл опровергли догму, что факторы стресса и образ жизни являются основными причинами ЯБ, они доказали, что H. pylori вызывает более 90% язв двенадцатиперстной кишки и до 80% язв желудка.

Однако медицинское и научное сообщество вновь встретило выводы исследователей со скептицизмом и большим количеством критики, так как длительное время считалось, что никакой микроорганизм не способен выжить в кислой среде желудка. Потребовалось много времени, чтобы их открытие стало широкопризнанным. Им приходилось прилагать все больше усилий для получения экспериментальных и клинических доказательств.

Исследователи собирали все больше данных о связи бактерии с гастритом и ЯБ, пришли к выводу, что эти заболевания необходимо лечить антибактериальными препаратам. Доказали, что бактерия может передаваться от человека к человеку фекально-оральным и орально-оральным путем. После неудачной попытки заразить хеликобактерной инфекцией поросят Б. Маршалл решился на эксперимент по самозаражению. В 1984 г., после предварительно проведенной эндоскопии, результаты которой показали, что в желудке ученого отсутствует H. pylori, Маршалл намеренно заразил себя, выпив содержимое чашки Петри, в которой культивировал микроорганизм, чтобы показать, что на самом деле именно он вызывает острое заболевание желудка. Ученый надеялся, что примерно через год у него смогут диагностировать ЯБ желудка, и он наконец докажет очевидную причинно-следственную связь. Однако уже спустя 3 дня после начала эксперимента семья Маршалла отметила, что у исследователя стало дурно пахнуть изо рта. На 7-й день он проснулся от сильной тошноты и рвоты, которая продолжалась еще 3 дня. На 10-й день Маршаллу провели повторную эндоскопию и биопсию, которые показали массивное воспаление, а при посеве была выявлена H. pylori. На 14-й день эксперимента врач начал терапию солями висмута и метронидазолом в течение 14 дней, и после лечения жалобы исчезли. При третьей эндоскопии спустя месяц после завершения лечения гистология вернулась в норму, и бактерии исчезли. После курса лечения было зафиксировано полное выздоровление [12]. Этот экстраординарный поступок Б. Маршалла продемонстрировал крайнюю приверженность и преданность своему исследованию, результаты которого имели одно из самых важных значений в понимании гастродуоденальной патологии за последние десятилетия.

Последующие исследования позволили ученым накопить достаточную базу данных, доказывающих неоспоримую роль бактерии в развитии гастрита и ЯБ. Р. Уоррен и Б. Маршалл разработали специальные тесты для обнаружения бактерии [11]. Впоследствии было показано, что Campylobacter pyloridis не принадлежит к роду Campylobacter, и в 1989 г. бактерия получила свое нынешнее название.

Вскоре в Копенгагене была сформирована Европейская группа по изучению H. pylori, и за этим последовало экспоненциальное увеличение числа исследований, посвященных роли бактерий в развитии гастродуоденальных заболеваний. Группа также отвечала за повышение осведомленности о важности инфекции в профессиональном сообществе.

В 1994 г. Международное агентство по изучению рака (IARC) признало инфекцию Н. pylori канцерогеном первого порядка, а национальные институты здравоохранения США документально признали тесную связь между H. pylori и ЯБ и рекомендовали включать антибиотики в терапевтические режимы при лечении ЯБ желудка, а также гастрита с повышенной кислотностью [13]. Тем не менее в 1995 г. большинство больных язвой желудка по-прежнему получали антисекреторную терапию, и лишь 5% пациентов назначали антибиотики.

В 1997 г. для пациентов с инфекцией H. pylori и пептической язвой, лимфомой желудка низкой степени злокачественности, тяжелым гастритом, недавно удаленным раком желудка Европейский консенсус рекомендовал добавить к основной антибактериальной терапии ингибитор протонной помпы для улучшения эрадикации инфекции [14].

Первоначальные сомнения медицинского сообщества в отношении H. pylori вскоре сменились всеобщим ажиотажем и своеобразным «хеликобактерным бумом». Стало популярным утверждение, что бактерия является главной причиной развития не только хронического гастрита, ЯБ, рака желудка и MALT-лимфомы, но и этиологическим фактором развития многих внежелудочных заболеваний, в том числе сердечно-сосудистых, неврологических, болезней печени и желчных путей, кишечника, системы крови и пр.

В 2005 г. Нобелевская ассамблея Каролинского института в Стокгольме присудила премию в области медицины и физиологии австралийским ученым Барри Маршаллу и Робину Уоррену за «открытие H. pylori и выяснение ее роли в развитии гастрита и язвенной болезни», а эрадикационная терапия, начало которой было положено в 1982 г., продолжает спасать миллионы пациентов, излечивая их от язвы и предупреждая рак желудка [11] (рис. 1–3).

 

Рис. 1. Барри Маршалл и Робин Уоррен.

 

Рис. 2. Диплом Барри Маршалла о получении Нобелевской премии в области медицины и физиологии, 2005 г.

 

Рис. 3. Диплом Робина Уоррена о получении Нобелевской премии в области медицины и физиологии, 2005 г.

 

Работы, последовавшие за открытием Уоррена и Маршалла, сделали H. pylori одним из наиболее изученных патогенов [15]. Результаты фундаментальных и клинических исследований опубликованы более чем в 49 тыс. научных публикаций.

Открытие инфекции Н. pylori дало мощный толчок к дальнейшим исследованиям в области биологии и медицины. Изучение бактерии позволило получить интересные данные по истории миграции человечества. Так, исследования показали, что H. pylori инфицировала людей в Африке с раннего каменного века и связана с людьми по меньшей мере на протяжении 100 тыс. лет. На основе многолокусного типирования последовательностей генома стало возможно проследить миграцию Homo sapiens по всему миру [16].

Первое свидетельство существования H. pylori в останках древнего человека получено в результате исследования 1700-летних образцов стула из Южной Америки (Чили), полученных от 25-летнего мумифицированного мужчины, умершего от пневмонии в 300 г. н.э. Другое исследование четырех доколумбовых мумий из Мексики с использованием анализа ПЦР-гибридизации, нацеленного на 16S рРНК и ген ureB, подтвердило присутствие ДНК H. pylori в тканях желудка мужчины от 50 до 60 лет, возраст которых составил около 1350 лет [17].

После открытия бактерии H. pylori Р. Уорреном и Б. Маршаллом и признания ее научным сообществом прошло около 40 лет, и в настоящее время доступна полная геномная база данных штаммов H. pylori, выделенных от пациентов с различными заболеваниями во всем мире. Знания о патогенезе заболеваний, понимание механизмов канцерогенеза, опосредованного инфекцией H. pylori, дают большое преимущество в разработке стратегии лечения и профилактики заболеваний, ассоциированных с этой инфекцией.

Массовая эрадикация H. pylori в Тайване привела к снижению распространенности этой инфекции с 64,2 до 15,0%, что сопровождалось уменьшением частоты активной ЯБ с 17,3 в 2012 г. до 3,0% в 2018 г. [18]. В Москве к 2020-му году по сравнению с 1994-м произошло снижение заболеваемости ЯБ на 81 (со 167 до 31,9 на 100 тыс. населения) и распространенности – на 73% (с 1992 г. до 545,7 на 100 тыс. населения) [19].

Эрадикацию H. pylori рассматривают в качестве стратегии первичной профилактики рака желудка, более 90% случаев которого обусловлено этим микроорганизмом [20]. Так, в Тайване в результате массовой эрадикации зарегистрировано снижение заболеваемости раком желудка на 53, смертности – на 25% [18]. Метаанализ K. Sugano продемонстрировал значительное снижение риска развития рака желудка после эрадикации H. pylori (отношение шансов 0,46; 95% доверительный интервал 0,39–0,55), более выраженное в японской популяции (отношение шансов 0,39; 95% доверительный интервал 0,31–0,49) [21]. Важно отметить, что после эрадикации H. pylori значимо (в 3 раза) снижается риск развития метахронного рака желудка у больных, перенесших эндоскопическое лечение ранней опухоли, который при сохранении H. pylori развивается у 1–4% пациентов в год [22].

В настоящее время серьезной проблемой остается корректность выполнения практическими врачами рекомендаций экспертов по ведению больных с заболеваниями, ассоциированными с H. pylori [23, 24], что активно изучается в наблюдательных исследованиях [25–28] и при опросах врачей [29, 30]. Необходимость усиления мер по диагностике и лечению H. pylori в России активно обсуждается профессиональным сообществом [31]. Тем не менее все эти достижения были бы невозможны без эпохального открытия Барри Маршалла и Робина Уоррена.

Раскрытие интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.

Disclosure of interest. The authors declare that they have no competing interests.

Вклад авторов. Авторы декларируют соответствие своего авторства международным критериям ICMJE. Все авторы в равной степени участвовали в подготовке публикации: разработка концепции статьи, получение и анализ фактических данных, написание и редактирование текста статьи, проверка и утверждение текста статьи.

Authors’ contribution. The authors declare the compliance of their authorship according to the international ICMJE criteria. All authors made a substantial contribution to the conception of the work, acquisition, analysis, interpretation of data for the work, drafting and revising the work, final approval of the version to be published and agree to be accountable for all aspects of the work.

Источник финансирования.Авторы декларируют отсутствие внешнего финансирования для проведения исследования и публикации статьи.

Funding source. The author declares that there is no external funding for the exploration and analysis work.

×

About the authors

Dmitry S. Bordin

Loginov Moscow Clinical Scientific Center; Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry; Tver State Medical University

Author for correspondence.
Email: d.bordin@mknc.ru
ORCID iD: 0000-0003-2815-3992

д-р мед. наук, доц., зав. отд. патологии поджелудочной железы, желчных путей и верхних отделов пищеварительного тракта; проф. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии; проф. каф. поликлинической терапии и семейной медицины

Russian Federation, Moscow; Moscow; Tver

Mariam I. Shengelia

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: d.bordin@mknc.ru
ORCID iD: 0000-0003-1608-9604

врач-гастроэнтеролог консультативно-диагностического отд-ния

Russian Federation, Moscow

Valeriya A. Ivanova

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: d.bordin@mknc.ru
ORCID iD: 0000-0003-0426-7231

врач-ординатор-гастроэнтеролог

Russian Federation, Moscow

Irina N. Voynovan

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: d.bordin@mknc.ru
ORCID iD: 0000-0002-5584-8514

канд. мед. наук, мл. науч. сотр. отд-ния патологии верхних отделов пищеварительного тракта

Russian Federation, Moscow

References

  1. Buckley MJ, O'Morain CA. Helicobacter biology – discovery. Br Med Bull. 1998;54(1):7-16. doi: 10.1093/oxfordjournals.bmb.a011681
  2. Malfertheiner P, Megraud F, O'Morain CA, et al; European Helicobacter and Microbiota Study Group and Consensus panel. Management of Helicobacter pylori infection-the Maastricht V/Florence Consensus Report. Gut. 2017;66(1):6-30. doi: 10.1136/gutjnl-2016-312288
  3. Marshall BJ, Warren JR. Unidentified curved bacilli in the stomach of patients with gastritis and peptic ulceration. Lancet. 1984;1(8390):1311-5. doi: 10.1016/s0140-6736(84)91816-6
  4. Helicobacter pylori: революция в гастроэнтерологии. Под ред. В.Т. Ивашкина, Ф. Мегро, Т.Л. Лапина. М.: Триада Х, 1999 [Helicobacter pylori: revoliutsiia v gastroenterologii. Pod red. VT Ivashkina, F Megro, TL Lapina. Moscow: Triada X, 1999 (in Russian)].
  5. Blaser MJ. An endangered species in the stomach. Sci Am. 2005;292(2):38-45. doi: 10.1038/scientificamerican0205-38
  6. Konturek JW. Discovery by Jaworski of Helicobacter pylori and its pathogenetic role in peptic ulcer, gastritis and gastric cancer. J Physiol Pharmacol. 2003;54 Suppl. 3:23-41.
  7. Marshall BJ. One Hundred Years of Discovery and Rediscovery of Helicobacter pylori and Its Association with Peptic Ulcer Disease. In: Mobley HLT, Mendz GL, Hazell SL, ed. Helicobacter pylori: Physiology and Genetics. Washington (DC): ASM Press, 2001. Chapter 3.
  8. Ito S. Anatomic structure of the gastric mucosa. Alimentary Canal. American Physiological Society. Washington (DC), 1967; p. 705-41.
  9. Steer HW, Colin-Jones DG. Mucosal changes in gastric ulceration and their response to carbenoxolone sodium. Gut. 1975;16(8):590-7. doi: 10.1136/gut.16.8.590
  10. Marshall B, ed. Helicobacter pioneers: Firsthand accounts from the scientists who discovered helicobacters 1892–1982. Wiley-Blackwell, 2002. Сhapter 10; p. 105-18.
  11. Pajares JM, Gisbert JP. Helicobacter pylori: its discovery and relevance for medicine. Rev Esp Enferm Dig. 2006;98(10):770-85. doi: 10.4321/s1130-01082006001000007
  12. Warren JR, Marshall B. Unidentified curved bacilli on gastric epithelium in active chronic gastritis. Lancet. 1983;1(8336):1273-5.
  13. Infection with Helicobacter pylori. IARC Monogr Eval Carcinog Risks Hum. 1994;61:177-240.
  14. Current European concepts in the management of Helicobacter pylori infection. The Maastricht Consensus Report. European Helicobacter Pylori Study Group. Gut. 1997;41(1):8-13. Erratum in: Gut. 1997;41(2):276. doi: 10.1136/gut.41.1.8
  15. Ahmed N. 23 years of the discovery of Helicobacter pylori: is the debate over? Ann Clin Microbiol Antimicrob. 2005;4:17. doi: 10.1186/1476-0711-4-17
  16. Mégraud F, Lehours P, Vale FF. The history of Helicobacter pylori: from phylogeography to paleomicrobiology. Clin Microbiol Infect. 2016;22(11):922-7. doi: 10.1016/j.cmi.2016.07.013
  17. Maixner F, Thorell K, Granehäll L, et al. Helicobacter pylori in ancient human remains. World J Gastroenterol. 2019;25(42):6289-98. doi: 10.3748/wjg.v25.i42.6289
  18. Chiang TH, Chang WJ, Chen SL, et al. Mass eradication of Helicobacter pylori to reduce gastric cancer incidence and mortality: a long-term cohort study on Matsu Islands. Gut. 2021;70(2):243-50. doi: 10.1136/gutjnl-2020-322200
  19. Показатели заболеваемости населения города Москвы за 2016–2020 годы. Составители: М.О. Бочарова, Г.А. Ерашова, Т.Ю. Куракина, А.М. Подчернина. М.: ГБУ «НИИОЗММ ДЗМ», 2021. 224 с. [Pokazateli zabolevaemosti naseleniia goroda Moskvy za 2016–2020 gody. Compiled by MO Bocharova, GA Erashova, TIu Kurakina, AM Podchernina. Moscow: GBU «NIIOZMM DZM», 2021. 224 p. (in Russian)].
  20. International Agency for Research on Cancer Helicobacter pylori Working Group. Helicobacter pylori Eradication as a Strategy for Preventing Gastric Cancer. IARC Working Group Reports, No.8. Lyon, France: International Agency for Research on Cancer, 2014. Available at: https://publications.iarc.fr/Book-And-Report-Series/Iarc-Working-Group-Reports/-Em-Helicobacter-Pylori-Em-Eradication-As-A-Strategy-For-Preventing-Gastric-Cancer-2014. Accessed: 10.02.2022.
  21. Sugano K. Effect of Helicobacter pylori eradication on the incidence of gastric cancer: a systematic review and meta-analysis. Gastric Cancer. 2019;22(3):435-445. doi: 10.1007/s10120-018-0876-0
  22. Yoon SB, Park JM, Lim CH, et al. Effect of Helicobacter pylori eradication on metachronous gastric cancer after endoscopic resection of gastric tumors: a meta-analysis. Helicobacter. 2014;19(4):243-8. doi: 10.1111/hel.12146
  23. Nyssen OP, Vaira D, Tepes B, et al. Room for Improvement in the Treatment of Helicobacter pylori Infection: Lessons from the European Registry on H. pylori Management (Hp-EuReg). J Clin Gastroenterol. 2022;56(2):98-108. doi: 10.1097/MCG.0000000000001482
  24. Бордин Д.С. Ошибки диагностики и лечения инфекции Helicobacter pylori: в преддверии новых согласительных документов. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2021;(9):5-14 [Bordin DS. Errors in the diagnosis and treatment of Helicobacter pylori infection: in anticipation of new conciliation documents. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2021;(9):5-14 (in Russian)]. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-193-9-5-14
  25. Лазебник Л.Б., Бордин Д.С; исследовательская группа программы «ПАРАД». Ведение пациентов с Helicobacter pylori-ассоциированными заболеваниями в условиях реальной клинической практики. Промежуточные результаты наблюдательной программы. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2013;5:93-101 [Lazebnik LB, Bordin DS; Research Group "Parad". Management of patients with Helicobacter pylori-related illness in the ordinary clinical practice. Intermediate results of monitoring program. Eksp Klin Gastroenterol. 2013;5:93-101 (in Russian)].
  26. McNicholl AG, Bordin DS, Lucendo A, et al. Combination of Bismuth and Standard Triple Therapy Eradicates Helicobacter pylori Infection in More than 90% of Patients. Clin Gastroenterol Hepatol. 2020;18(1):89-98. doi: 10.1016/j.cgh.2019.03.048
  27. Nyssen OP, Bordin D, Tepes B, et al; Hp-EuReg Investigators. European Registry on Helicobacter pylori management (Hp-EuReg): patterns and trends in first-line empirical eradication prescription and outcomes of 5 years and 21 533 patients. Gut. 2021;70(1):40-54. doi: 10.1136/gutjnl-2020-321372
  28. Nyssen OP, Perez-Aisa A, Tepes B, et al; Hp-EuReg Investigators. Adverse Event Profile During the Treatment of Helicobacter pylori: A Real-World Experience of 22,000 Patients From the European Registry on H. pylori Management (Hp-EuReg). Am J Gastroenterol. 2021;116(6):1220-29. doi: 10.14309/ajg.0000000000001246
  29. Бордин Д.С., Кролевец Т.С., Ливзан М.А., и др. Приверженность врачей первичного звена рекомендациям по диагностике и лечению заболеваний, ассоциированных с Helicobacter pylori. Эффективная фармакотерапия. 2019;15(36):22-31 [Bordin DS, Krolevets TS, Livzan MA, et al. Consent of Doctors to Guidelines for the Diagnosis and Treatment of Diseases Associated with Helicobacter pylori. Effektivnaia farmakoterapiia. 2019;15(36):22-31 (in Russian)]. doi: 10.33978/2307-3586-2019-15-36-22-31
  30. Бордин Д.С., Кролевец Т.С., Ливзан М.А. Готовы ли врачи первичного звена соблюдать протоколы диагностики и лечения заболеваний, ассоциированных с Helicobacter pylori: результаты опроса 2020–2021 годов. Альманах клинической медицины. 2021;49(7):455-68 [Bordin DS, Krolevets TS, Livzan MA. Are physicians ready to comply with the guidelines for diagnosis and management of Helicobacter pylori-associated diseases: the survey results 2020–2021. Almanac of Clinical Medicine. 2021;49(7):455-68 (in Russian)]. doi: 10.18786/2072-0505-2021-49-051
  31. Лазебник Л.Б., Бордин Д.С., Дехнич Н.Н., и др. Необходимость усиления мер по диагностике и лечению хеликобактерной инфекции в России. Меморандум. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2021;3:83-96 [Lazebnik LB, Bordin DS, Dekhnich NN, et al. The need to strengthen measures for the diagnosis and treatment of Helicobacter pylori infection in Russia. Memorandum. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2021;3:83-96 (in Russian)]. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-187-3-83-96

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Barry J. Marshall and J. Robin Warren.

Download (158KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Barry J. Marshall Diploma for the Nobel Prize in Medicine and Physiology, 2005

Download (258KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. J. Robin Warren Diploma for the Nobel Prize in Medicine and Physiology, 2005

Download (241KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2022 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 

Address of the Editorial Office:

  • Novij Zykovskij proezd, 3, 40, Moscow, 125167

Correspondence address:

  • Alabyan Street, 13/1, Moscow, 127055, Russian Federation

Managing Editor:

  • Tel.: +7 (926) 905-41-26
  • E-mail: e.gorbacheva@ter-arkhiv.ru

 

 © 2018-2021 "Consilium Medicum" Publishing house


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies