Experience in the application of ultrasound indices for assessing the activity of inflammatory bowel diseases

全文:

Список сокращений

БК – болезнь Крона

ВЗК – воспалительное заболевание кишечника

ДИ – доверительный интервал

МРТ – магнитно-резонансная томография

СОЭ – скорость оседания эритроцитов

СРБ – С-реактивный белок

ТКС – толщина кишечной стенки

УЗ – ультразвуковой

УЗИ – ультразвуковое исследование

УКС – утолщение кишечной стенки

ЯК – язвенный колит

IBUS-SAS (International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score) – Международный индекс ультразвуковой сегментарной активности кишечного воспаления

MUC (Milan ultrasound criteria) – индекс Миланских ультразвуковых критериев

NPV (Negative Predictive Value) – отрицательная прогностическая ценность

PPV (Positive Predictive Value) – положительная прогностическая ценность

Se – чувствительность

Sp – специфичность

Введение

Актуальность воспалительных заболеваний кишечника (ВЗК) высока и продолжает расти в связи повышением распространенности язвенного колита (ЯК) и болезни Крона (БК), представляющих собой хронические заболевания с иммунным воспалением. Согласно последним данным при ЯК процесс ограничен слизистой оболочкой толстой кишки, а при БК отмечается трансмуральное сегментарное гранулематозное воспаление различных отделов желудочно-кишечного тракта [1–3].

На сегодняшний день эндоскопические методы визуализации кишечника играют ключевую роль как в диагностике, так и в оценке течения ВЗК – на основании результатов эндоскопии делается вывод о степени активности, протяженности воспалительного процесса, а также о наличии осложнений [4]. Однако инвазивность, необходимость предварительной подготовки, лимитированная доступность ограничивают их применение и обусловливают внедрение новых перспективных методов диагностики. Ультразвуковое исследование (УЗИ) кишечника – неинвазивный безопасный высокоинформативный воспроизводимый метод диагностики ВЗК. К его преимуществам можно отнести возможность выполнения у постели пациента, отсутствие необходимости в специальной подготовке пациента, низкую стоимость по сравнению с другими методами визуализации [5]. В Консенсусе по определению терапевтических целей при ВЗК Selecting Therapeutic Targets in Inflammatory Bowel Disease (STRIDE-II) УЗИ кишечника признано основным методом в мониторинге ВЗК из-за возможности оценить активность заболевания по всей толщине кишечной стенки (ТКС) и трансмуральное заживление, а также повторяемости [6].

Всем пациентам с ВЗК, согласно Российским клиническим рекомендациям по ведению пациентов с ЯК и БК, рекомендовано проведение трансабдоминального УЗИ кишечника для оценки ТКС, наличия дефектов в зоне поражения, определения степени васкуляризации [2, 3]. УЗИ кишечника включено и в методические рекомендации ESGAR (European Society of Gastrointestinal and Abdominal Radiology) и ECCO (European Crohn´s and Colitis Organization) по диагностике ВЗК [7].

К недостатку метода можно отнести оператор-зависимость. Использование единых стандартизированных алгоритмов количественной оценки данных позволяет сделать исследование более объективным и воспроизводимым. С этой целью разрабатываются различные ультразвуковые (УЗ) индексы [8, 9].

Цель исследования – оценить диагностическую ценность УЗ-параметров и индексов для определения активности ВЗК.

Материалы и методы

В исследование включены 115 пациентов с ВЗК – 41 (36%) пациентов с ЯК и 74 (64%) с БК, госпитализированных в отделение гастроэнтерологии ГАУЗ РКБ в период с января 2024 г. по март 2025 г. Половозрастные и клинические характеристики пациентов представлены в табл. 1.

 

Таблица 1. Распределение пациентов с ЯК и БК в зависимости от клинических характеристик основного заболевания

Table 1. Distribution of patients with ulcerative colitis (UC) and Crohn's disease (CD) by the characteristics of the underlying disease

Критерий	ЯК (n = 41)	БК (n = 74)
Возраст, лет	43 [32; 53]	40 [27; 51]
Жен, абс. (%)	18 (44)	32 (43)
Муж, абс. (%)	23 (56)	42 (57)
Длительность заболевания, лет	2 [1; 5]	4 [1; 9]
Течение заболевания, абс. (%)
острое	7 (17)	17 (23)
хроническое рецидивирующее	30 (73)	46 (62)
хроническое непрерывное	4 (10)	11 (15)
Степень тяжести текущей атаки по индексу Мейо (при ЯК) и индексу Харви–Брэдшоу (при БК), абс. (%)
легкая	8 (19,5)	36 (48,6)
среднетяжелая	20 (48,8)	24 (32,4)
тяжелая	7 (17)	4 (5,4)
ремиссия	6 (14,7)	10 (13,6)
Протяженность ЯК согласно Монреальской классификации, абс. (%)
тотальный	27 (66)
левосторонний	14 (34)
Локализация поражения при БК согласно Монреальской классификация, абс. (%)
илеит		40 (54)
колит		10 (14)
илеоколит		24 (32)

 

Клиническую оценку тяжести атаки ЯК проводили согласно индексу Мейо, при БК – с помощью индекса Харви–Брэдшоу. Всем пациентам выполняли колоноскопию с оценкой индекса по Schroeder при ЯК и простой эндоскопической шкале оценки при БК (Simple Endoscopic Score CD – SES-CD). Трансабдоминальное УЗИ кишечника производили на приборе Sonoscape S2N конвексным и линейным датчиками частотой 3,5 и 7,5 МГц соответственно. За норму ТКС толстой и тонкой кишки приняли 3 мм. Врач УЗ-диагностики ознакомился с данными колоноскопии и локализацией взятия биопсии, однако результаты гистологического исследования были неизвестны – в 38 (33%) случаях колоноскопию проводили после УЗИ.

Для оценки УЗ-активности ЯК рассчитали индекс Миланских ультразвуковых критериев (Milan ultrasound criteria – MUC) по формуле: 1,4 × BWT + 2 × BWF, где BWT (Bowel Wall Thickening) – максимальная толщина стенки толстой кишки, BWF (bowel wall Flow at Power Doppler) – кровоток в стенке толстой кишки при силовой допплерографии. Для удобства расчета создан сайт-калькулятор^[*]. Пороговым значением для отличия активного ЯК от неактивного выбрано 6,2 [8].

Для оценки активности БК использовали Международный индекс ультразвуковой сегментарной активности кишечного воспаления (International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score – IBUS-SAS). Для расчета этого индекса применяли формулу: IBUS-SAS (0−100) = 4 × BWT + 15 × i-fat + 7 × CDS + 4 × BWS, где BWT – ТКС, i-fat – воспалительный («наползающий») жир брыжейки, CDS – цветовой допплеровский сигнал, BWS – дифференциация слоев кишечной стенки. Пороговым значением для отличия активного БК от неактивного выбрано 37,5 [9].

Обследование также включало стандартные лабораторные исследования крови: общий анализ крови [гемоглобин, эритроциты, лейкоциты, скорость оседания эритроцитов (СОЭ)], неспецифические маркеры воспаления [С-реактивный белок (СРБ), фибриноген], определение уровня фекального кальпротектина (оценен у 19 пациентов с ВЗК).

Статистическая обработка данных. Статистический анализ данных проводили в программе STATISTICA, версия 12. Характер распределения данных оценивали при помощи графического метода с использованием критерия Колмогорова–Смирнова. При статистической обработке данных применяли методы описательной статистики: описание признаков, имеющих нормальное распределение, представлено как M ± SD (M – среднее арифметическое, SD – среднеквадратическое отклонение), признаков с распределением, отличным от нормального, – в виде Me [Q₁; Q₃] (Me – медиана, Q₁ и Q₃ – 1 и 3-й квартили). Количественные показатели сравнивали при помощи критерия Манна–Уитни. Если было более 2 категорий группирующей переменной, применяли непараметрический дисперсионный анализ Краскела–Уоллиса. Апостериорные попарные сравнения проводили с помощью критерия Манна–Уитни. Выполнен корреляционный анализ с использованием коэффициента ранговой корреляции Спирмена. Различия считались статистически значимыми при p < 0,05.

Статистический анализ для ROC-анализа и оценки диагностической ценности проводили с использованием программы StatTech v. 4.6.3 (ООО «Статтех», Россия). Для оценки дискриминационной способности количественных признаков при прогнозировании определенного исхода применяли метод анализа ROC-кривых. Разделяющее значение количественного признака в точке cut-off определяли по наивысшему значению индекса Юдена.

Результаты

При обострении ЯК у всех пациентов (n = 35) наблюдалось утолщение кишечной стенки (УКС), медиана максимальной утолщенной стенки ободочной кишки составила 5,91 [4, 87; 6, 95] мм. Характерные УЗ-изменения при ЯК представлены на рис. 1. ТКС статистически значимо различалась в зависимости от тяжести атаки ЯК (табл. 2): так, в группе с тяжелым обострением ТКС составила 6,8 [5, 82; 7] мм, что больше, чем при среднетяжелом (5,44 [4, 41; 6, 29] мм; p = 0,03) и легком обострении (4,38 [3, 6; 5, 9] мм; p = 0,002) и ремиссии заболевания (2,9 [2; 3, 1] мм; p = 0,005). УКС наблюдалось у 2 пациентов с неактивным ЯК (3,1 и 3,4 мм), однако медиана в этой группе (2,9 [2, 6; 3, 1] мм) статистически значимо меньше при сравнении с группой обострения (р = 0,003).

 

Рис. 1. Эхограмма пациента 53 лет с ЯК, тотальное поражение. Визуализируется УКС сигмовидной кишки до 9 мм, нарушена дифференцировка слоев на всем протяжении, при допплерографии определяется выраженное усиление кровотока, что указывает на воспаление высокой активности.

Примечание. Эхограмма из личного архива авторов.

Fig. 1. Ultrasound imaging of a 53-year-old patient with UC, pancolitis. In the sigmoid colon, bowel wall thickening is about 9 mm, the stratification of layers is disrupted throughout the entire length, Dopplerography reveals increased blood flow, which indicates high-activity inflammation.

 

Таблица 2. ТКС при различной стадии и активности ЯК и БК

Table 2. Thickness of the intestinal wall at different stages and activities of UC and CD

Параметр	Ремиссия (1)	Легкая атака (2)	Среднетяжелая атака (3)	Тяжелая атака (4)	Обострение в целом (5)	р
ТКС при ЯК, мм	2,9 [2, 6; 3, 1]	4,38 [3, 6; 5, 9]	5,44 [4, 41; 6, 29]	6,8 [5, 82; 7]	5,91 [4, 87; 6, 95]	p1–4 = 0,005 p2–4 = 0,002 p3–4 = 0,03 p1–3 = 0,003 p1–5 = 0,003
ТКС при БК, мм	3,18 [2, 6; 3, 5]	4,08 [3, 5; 5, 68]	4,65 [3, 9; 6, 2]	8,55 [7, 53; 9, 63]	4,9 [3, 8; 6, 6]	p1–4 = 0,0019 p2–4 = 0,0008 p3–4 = 0,009 p1–3 = 0,002 p1–2 = 0,0001 p1–5 = 0,0019

 

У 32 (97%) пациентов с обострением ЯК и у 1 (16%) в ремиссию обнаружено усиление кровотока в стенке толстой кишки. При обострении ЯК у 11 (30%) пациентов определялась болезненность при компрессии датчиком, у 15 (45%) – лимфаденопатия, у 3 (9%) – межпетельная свободная жидкость в брюшной полости.

При обострении ЯК значение индекса MUC было выше порогового уровня 6,2 у 31 (89%) пациентов, медиана составила 9 [7, 88; 11, 8], что статистически значимо выше, чем в ремиссию заболевания (4,2 [3, 64; 4, 9]; р < 0,001). Выявлены различия в зависимости от выраженности обострения (рис. 2): при тяжелой атаке (11,8 [10, 15; 14, 04]) значение выше, чем при средней (8,89 [7, 95; 11, 28]; р > 0,05) и легкой активности (6,11 [4, 9; 7, 18]; р = 0,03).

 

Рис. 2. Значение индекса Миланских УЗ-критериев в зависимости: a – от стадии, b – активности ЯК.

Fig. 2. Milan ultrasound criteria score depending on the stage (a) and activity (b) of UC.

 

Значение индекса MUC коррелировало с эндоскопической активностью ЯК по Schroeder (r = 0,66; р < 0,05), уровнем СРБ (r = 0,52; p < 0,05) (рис. 3), гемоглобина крови (r = –0,40; p < 0,05) и СОЭ (r = 0,28; p < 0,05).

 

Рис. 3. Корреляционные связи индекса Миланских УЗ-критериев: a – с эндоскопической активностью ЯК по Schroeder; b – уровнем СРБ в крови.

Fig. 3. Correlations between the Milan ultrasound criteria score and endoscopic activity of UC according to Schroeder (a) and the level of C-reactive protein in the blood (b).

 

При обострении БК УКС выявлено у 63 (98%) пациентов, медиана ТКС составила 4,9 [3, 8; 6, 6] мм, что было выше, чем у пациентов в ремиссию БК (3,18 [2, 6; 3, 5]; p = 0,0001). Характерные УЗ-изменения представлены на рис. 4. В зависимости от выраженности активности БК определено УКС (табл. 3): так, при тяжелой атаке значение ТКС (8,55 [7, 53; 9, 63] мм) выше, чем при среднетяжелой (4,65 [3, 9; 6, 2] мм; р = 0,009) и легкой (4,08 [3, 5; 5, 68]; р = 0,00008). При этом в ремиссию БК УКС выявлено у 6 (60%) пациентов.

 

Рис. 4. Эхограмма пациента 35 лет с илеитом БК: a – визуализируется УКС подвздошной кишки до 7 мм (за счет подслизистой и мышечной оболочки), суживающее просвет кишки, при допплерографии определяется выраженное усиление кровотока; b – при поперечном срезе по периферии подвздошной кишки отмечается воспалительный «наползающий» брыжеечный жир.

Примечание. Эхограмма из личного архива авторов.

Fig. 4. Ultrasound imaging of a 35-year-old patient with CD sigmoiditis: a – in the ileum wall thickening is about 7 mm (due to the submucosa and muscular propria), intestinal lumen is narrowed, Dopplerography reveals increased blood flow; b – in a transverse section along the periphery of the ileum, inflammatory “creeping” mesenteric fat is noted.

 

Таблица 3. Анализ дискриминационной способности индекса Миланских УЗ-критериев при ЯК, %

Table 3. Analysis of the discriminatory ability of the Milan ultrasound criteria score in UC, %

Порог	Se	Sp	PPV	NPV
9,00	59,3	100,0	100,0	42,1
7,04	88,9	100,0	100,0	72,7
6,20	88,9	87,5	96,0	70,0
5,18	96,3	87,5	96,3	87,5
4,76	96,3	62,5	89,7	83,3
4,62	100,0	62,5	90,0	100,0

 

У 53 (82%) пациентов с обострением БК обнаружено усиление кровотока в стенке кишки, у пациентов в ремиссию патологическая васкуляризация не наблюдалась. У 40 (62,5%) пациентов выявлен воспалительный «наползающий» брыжеечный жир. У 20 (31%) пациентов определялась болезненность при компрессии датчиком, у 23 (36%) – лимфаденопатия, у 5 (8%) – межпетельная свободная жидкость. У 13 (20%) диагностирован стеноз кишки, у 2 (3%) пациентов выявлено формирования инфильтрата, у 1 (1,5%) – наличие свищей, у 2 (3%) – поражение тощей кишки.

Подсчет Международного индекса УЗ-сегментарной активности кишечного воспаления IBUS-SAS показал, что превышение порогового значения 37,5 выявлено у 40 (63%) пациентов с обострением БК и у 1 (10%) пациента в ремиссию. При обострении значение IBUS-SAS (46,8 [27; 71, 5]) статистически значимо выше, чем в ремиссию БК (12,6 [11, 2; 30, 2]; р = 0,001). При тяжелом обострении БК значение IBUS-SAS (87 [85, 4; 92, 84]) выше, чем при среднем (49 [27, 4; 73, 6]; р > 0,05) и легком (40,4 [25, 4; 57]; р = 0,0001) (рис. 5).

 

Рис. 5. Значение Международного индекса УЗ-сегментарной активности кишечного воспаления IBUS-SAS в зависимости: a – от стадии, b – активности БК.

Fig. 5. International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score depending: a – on the stage; b – activity of CD.

 

Значение индекса IBUS-SAS коррелировало с эндоскопической активностью БК (r = 0,86; р < 0,05), уровнем фекального кальпротектина (r = 0,65; р < 0,05), лейкоцитов крови (r = 0,36; p < 0,05), СОЭ (r = 0,35; p < 0,05) и уровнем СРБ в крови (r = 0,29; p < 0,05); рис. 6.

 

Рис. 6. Корреляционные связи значения Международного индекса УЗ-сегментарной активности кишечного воспаления при БК с уровнем: a – фекального кальпротектина; b – СРБ в крови.

Fig. 6. Correlations of the International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score: a – in CD with the level of fecal calprotectin; b – the level of C-reactive protein in the blood.

 

Для оценки диагностической ценности проведен ROC-анализ с подсчетом чувствительности и специфичности УЗ-показателей для разграничения ремиссии и обострения ЯК (рис. 7). Максимальная ТКС – статистически значимый предиктор эндоскопической активности ЯК для разграничения ремиссии и обострения [AUC 0,945, 95% доверительный интервал (ДИ) 0,904–0,986; p < 0,001)]. При пороговом значении 3 мм чувствительность составила 98,8%, специфичность – 57,1%, PPV (Positive Predictive Value, положительная прогностическая ценность) – 90,4%, NPV (Negative Predictive Value, отрицательная прогностическая ценность) – 92,3%. Индекс MUC при ЯК также можно считать статистически значимым предиктором эндоскопической активности ЯК (AUC 0,977, 95% ДИ 0,932–1,000; p < 0,001). При пороговом значении 6,2, предложенном авторами индекса, чувствительность составила 88,9%, специфичность – 87,5%, PPV – 96,0%, NPV – 70,0%. При анализе пороговых значений наибольшей чувствительности и специфичности соответствовал порог 5,18, при котором чувствительность составила 96,3%, специфичность – 87,5%, PPV – 96,3%, NPV – 70,0% (см. табл. 3). При пороговом значении 5,18 MUC повышен у 34 (97%) пациентов с обострением ЯК, выше порога 6,2 – у 31 (89%).

 

Рис. 7. ROC-кривая, характеризующая дискриминационную способность прогнозирования эндоскопической активности ЯК для разграничения обострения и ремиссии: a – УЗ-ТКС (AUC 0,945, 95% ДИ 0,904–0,986; p < 0,001); b – индекса Миланских УЗ-критериев MUC (AUC 0,977, 95% ДИ 0,932–1,000; p < 0,001).

Fig. 7. ROC curve characterizing the discriminatory ability of the ultrasound thickness of the intestinal wall the ability to predict the endoscopic activity of UC to differentiate between exacerbation and remission: a – ultrasound bowel wall thickness (AUC 0.945; 95% CI 0.904–0.986; p < 0.001); b – the Milan ultrasound criteria score (AUC 0.977; 95% CI 0.932–1.000; p < 0.001).

 

При БК также рассчитана диагностическая ценность изучаемых показателей (рис. 8). ТКС можно считать статистически значимым предиктором эндоскопической активности БК для разграничения ремиссии и обострения (AUC 0,919, 95% ДИ 0,854–0,984; p < 0,001). При пороговом значении 3 мм чувствительность составила 87,0%, специфичность – 71,4%, PPV – 92,2%, NPV – 58,8%. Индекс IBUS-SAS также стал статистически значимым предиктором эндоскопической активности для разграничения обострения и ремиссии БК (AUC 0,950; 95% ДИ 0,900–1,000; p < 0,001). При пороговом значении 37,5 чувствительность составила 92,6%, специфичность – 61,5%, PPV – 62,5%, NPV – 92,3%. При анализе пороговых значений наибольшей чувствительности и специфичности соответствовал порог 45,2: чувствительность составила 92,6%, специфичность – 87,2%, PPV – 83,3%, NPV – 94,4% (табл. 4).

 

Рис. 8. ROC-кривая, характеризующая возможность прогнозирования эндоскопической активности БК для разграничения обострения и ремиссии: a – дискриминационная способность ТКС при БК (AUC 0,919; 95% ДИ 0,854–0,984; p < 0,001); b – международный индекс УЗ-сегментарной активности кишечного воспаления IBUS-SAS (AUC 0,940; 95% ДИ 0,875–1,000; p < 0,001).

Fig. 8. ROC curve characterizing: a – the discriminatory ability the ability to predict the endoscopic activity of CD to differentiate between exacerbation and remission: of the bowel wall thickness in CD (AUC 0.919; 95% CI 0.854–0.984, p < 0.001); b – International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score (AUC 0.940; 95% CI 0.875–1.000; p < 0.001).

 

Таблица 4. Анализ дискриминационной способности Международного индекса УЗ сегментарной активности кишечного воспаления при БК, %

Table 4. Analysis of the discriminatory ability of the International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score in CD, %

Порог	Se	Sp	PPV	NPV
65,00	63,0	100,0	100,0	79,6
61,20	63,0	97,4	94,4	79,2
57,00	70,4	97,4	95,0	82,6
50,52	77,8	89,7	84,0	85,4
47,20	81,5	87,2	81,5	87,2
45,20	92,6	87,2	83,3	94,4
37,50	92,6	61,5	62,5	92,3
29,40	92,6	56,4	59,5	91,7
25,00	100,0	51,3	58,7	100,0

 

Обсуждение

УЗИ кишечника – неинвазивный воспроизводимый инструмент диагностики и мониторинга ВЗК [10]. Основной УЗ-критерий для оценки воспаления при ВЗК – ТКС [11, 12]. В нашем исследовании ТКС статистически значимо повышена при обострении ЯК (5,91 [4, 87; 6, 95] мм) по сравнению с ремиссией заболевания (2,9 [2; 3, 1] мм; p = 0,005). При этом отмечались статистически значимые различия в зависимости от выраженности активности заболевания и ТКС. Это согласуется с литературными данными, где описаны корреляции ТКС с клинической активностью заболевания, СРБ, результатами эндоскопии [7].

В двух случаях у пациентов с ремиссией ЯК определено УКС более 3 мм (3,1 и 3,4 мм) в области сигмовидной кишки. Следует отметить, что, согласно недавнему экспертному консенсусу, толщина стенки сигмовидной кишки в стадию ремиссии может быть до 4 мм за счет выраженности мышечного слоя, при этом другие УЗ-критерии активности должны отсутствовать [13]. Анализ диагностической ценности ТКС для разграничения обострения и ремиссии заболевания в нашем исследовании показал, что толщина стенки более 3 мм – чувствительный показатель (чувствительность – 90,5%, специфичность – 70,6%, PPV – 93,8%, NPV – 60,0%). По литературным данным УКС более 3 мм свидетельствует о воспалении с чувствительностью 89% и специфичностью 96% [10].

У 32 (97%) пациентов с обострением ЯК обнаружено усиление кровотока в стенке ободочной кишки, у пациентов в ремиссию патологическая васкуляризация не наблюдалась. По литературным данным оценка васкуляризации в некоторых случаях не считается надежной из-за особенностей телосложения пациента или технических факторов и может давать погрешность при обнаружении допплеровского сигнала в утолщенной кишке при активном воспалении [14].

Исследование подтверждает, что показатель ТКС или усиление кровотока по отдельности не могут быть надежными параметрами оценки активности ЯК. M. Allocca и соавт. в 2018 г. разработали индекс MUC для оценки активности ЯК, в расчет которого включили ТКС и наличие кровотока при допплерографии. Значение MUC > 6,2, по данным авторов, может служить критерием активности ЯК [8]. В нашей работе у 31 (89%) пациентов при обострении MUC > 6,2 чувствительность составила 88,9%, специфичность – 87,5%. Анализ пороговых значений показал, что наибольшей диагностической ценностью обладал порог 5,18, при котором чувствительность составила 96,3%, специфичность – 87,5%, выше данного порога индекс MUC был у 34 (97%) пациентов с обострением ЯК. Колумбийские ученые также предложили изменить пороговое значение этого индекса: 4,025 (Se 77%, Sp 70%), который, по их мнению, можно считать лучшей точкой отсечения для различения активности и ремиссии [15]. Также мы выявили различия индекса MUC в зависимости от выраженности обострения: при тяжелой активности значение MUC выше, чем при средней (р > 0,05) и легкой (р = 0,03) активности. При этом индекс MUC у наших пациентов статистически значимо коррелировал с эндоскопической активностью ЯК, уровнем СРБ в крови и СОЭ, что согласуется с данными литературы [8, 15].

При обострении БК мы выявили у 63 (98%) пациентов УКС, медиана которой была статистически значимо выше, чем в ремиссию БК (p < 0,0001). При тяжелой атаке УКС более выражено в сравнении со среднетяжелым (р = 0,009) и легким (р = 0,00008) обострением. Согласно рекомендациям EFSUMB клиническая активность заболевания при БК коррелирует с ТКС и может быть оценена с помощью УЗИ, но корреляция слабая [11]. При этом в ремиссию БК мы выявили УКС у 6 (60%) пациентов. По литературным данным улучшение или даже нормализация ТКС с использованием иммуносупрессивной терапии занимает много времени и происходит только у небольшого процента пациентов [11]. Мы установили, что для диагностики обострения ТКС более 3 мм имеет чувствительность 87,0%, специфичность – 71,4%, PPV – 92,2%, NPV – 58,8%. Последний метаанализ, который включал 15 проспективных исследований, показал, что пороговое значение 3 мм имело чувствительность и специфичность 89 и 96% соответственно, в то время как другие пороговые значения (4 мм или более) дали чувствительность 87% и специфичность 98% [11].

У 40 (62,5%) пациентов с активной БК мы выявили воспалительный («наползающий») брыжеечный жир. Гипертрофия мезентериальной жировой ткани вокруг пораженного кишечника, по данным литературы, выявляется чаще всего (у 40–50% пациентов) и отражает клиническую и биохимическую активность заболевания [11]. У 53 (82%) пациентов с обострением БК обнаружено усиление кровотока в стенке кишки, у пациентов в ремиссию васкуляризация не наблюдалась. Использование цветного допплера полезно для оценки активности БК, однако такая оценка васкуляризации стенки кишечника полуколичественная и не всегда отражает активность [11].

Основные осложнения БК – формирование стенозов, свищей и абсцессов, которые также определяются на УЗИ [16, 17]. Мы выявили у 13 (20%) пациентов стеноз кишки, у 2 (3%) – формирование инфильтрата, у 1 (1,5%) – свищи. По литературным данным чувствительность УЗИ для обнаружения свища составляет 74%, специфичность – 95%, а для обнаружения стеноза тонкой кишки – чувствительность 80% и специфичность > 90%. Эти результаты в высокой степени сопоставимы с показателями компьютерной и магнитно-резонансной томографии (МРТ) [10].

Возможность УЗ-визуализации тонкой кишки позволяет выявить БК этой локализации [18]. Так, у двоих пациентов при УЗИ мы выявили поражение тощей кишки, что в последующем подтверждено МРТ-энтерографией. Последние рекомендации ECCO-ESGAR называют МРТ-энтерограф и УЗИ методами 1-й линии для оценки вовлеченности тонкой кишки при недавно диагностированной БК из-за их сопоставимой точности, отсутствия ионизирующего излучения и способности оценивать весь кишечник [7].

В 2021 г. экспертная группа определила 4 ключевых УЗ-параметра воспаления при БК: ТКС, дифференциация ее слоев, наличие кровотока при допплерографии и воспалительного брыжеечного жира. Эти УЗ-параметры коррелировали с клиническим индексом активности БК (CDAI) и включены в индекс IBUS-SAS с почти идеальным внутриклассовым коэффициентом корреляции ICC [0,97 (0,95–0,99; p < 0,001)] [9]. В нашей работе индекс IBUS-SAS статистически значимо выше показателя при ремиссии (р = 0,001). При тяжелом обострении БК индекс IBUS-SAS выше, чем при легком (р = 0,0001), коррелировал с эндоскопической активностью БК, уровнем фекального кальпротектина, лейкоцитов крови, СОЭ и СРБ.

В нашем исследовании при пороговом значении 37,5 индекс IBUS-SAS повышен у 40 (63%) пациентов с обострением БК. Его можно считать статистически значимым предиктором эндоскопической активности для разграничения обострения и ремиссии с чувствительностью 92,6%, специфичностью 61,5%, PPV 62,5%, NPV 92,3%. По результатам ROC-анализа для определения активной стадии мы предлагаем пороговое значение индекса 45,2, при котором чувствительность составила 92,6%, специфичность – 87,2%, PPV – 83,3%, NPV – 94,4%, что позволяет повысить специфичность. Литературные данные при этом противоречивы. По результатам работы K. Nagarajan и соавт. показатель IBUS-SAS более 37,5 выявил площадь под кривой 0,96 (95% ДИ 0,92–0,99) с чувствительностью 94% и специфичностью 91% для прогнозирования эндоскопической активности БК [19]. По данным других авторов значения IBUS-SAS не отличались между пациентами с активным или неактивным эндоскопическим заболеванием (p = 0,15; 0,57 соответственно), имея плохую точность для корреляции с эндоскопической активностью илеита [14].

Заключение

В эпоху STRIDE-II, когда анализ эффективности терапии смещен с оценки заживления только слизистой оболочки на достижение трансмурального заживления, УЗИ кишечника считается информативным инструментом оценки активности воспаления всей кишечной стенки. При этом такое исследование неинвазивно, безопасно, широкодоступно и недорого, что обусловливает возможность его использования для контроля терапии пациентов с ВЗК. УЗ-индексы MUC и IBUS-SAS для оценки активности ЯК и БК, как количественные параметры, позволяют объективно оценить активность воспаления в кишечной стенке, коррелируя с лабораторной и эндоскопической активностью. Использование этих индексов повышает точность и воспроизводимость результатов УЗИ, при этом перспективны дальнейшие исследования с целью уточнения их пороговых значений для диагностики обострения заболевания.

Раскрытие интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.

Disclosure of interest. The authors declare that they have no competing interests.

Вклад авторов. Авторы декларируют соответствие своего авторства международным критериям ICMJE. Все авторы в равной степени участвовали в подготовке публикации: разработка концепции статьи, получение и анализ фактических данных, написание и редактирование текста статьи, проверка и утверждение текста статьи.

Authors’ contribution. The authors declare the compliance of their authorship according to the international ICMJE criteria. All authors made a substantial contribution to the conception of the work, acquisition, analysis, interpretation of data for the work, drafting and revising the work, final approval of the version to be published and agree to be accountable for all aspects of the work.

Источник финансирования. Работа выполнена за счет гранта Академии наук Республики Татарстан, предоставленного молодым кандидатам наук (постдокторантам) с целью защиты докторской диссертации, выполнения научно-исследовательских работ, а также выполнения трудовых функций в научных и образовательных организациях Республики Татарстан «Научно-техническое развитие Республики Татарстан».

Funding source. The work was carried out with financial support from the grant of the Academy of Sciences of the Republic of Tatarstan, provided to young candidates of science (postdoctoral students) for the purpose of defending a doctoral dissertation, carrying out research work, and also performing work functions in scientific and educational organizations of the Republic of Tatarstan “Scientific and Technical Development of the Republic of Tatarstan”.

Соответствие принципам этики. Протокол исследования одобрен локальным этическим комитетом ФГБОУ ВО «Казанский ГМУ» (протокол №3 от 18.03.2025). Одобрение и процедуру проведения протокола получали по принципам Хельсинкской декларации.

Compliance with the principles of ethics. The study protocol was approved by the local ethics committee (Kazan State Medical University, Minutes No. 3 dated 18.03.2025). Approval and protocol procedure was obtained according to the principles of the Declaration of Helsinki.

Информированное согласие на публикацию. Пациенты подписали форму добровольного информированного согласия на публикацию медицинской информации.

Consent for publication. Written consent was obtained from the patients for publication of relevant medical information and all of accompanying images within the manuscript.

Благодарность. Авторы выражают благодарность Миннемуллину Булату Мансуровичу за разработку сайта калькулятора Миланских ультразвуковых критериев.

Acknowledgments. The authors express their gratitude to Bulat Mansurovich Minnemullin for developing the Milan ultrasound criteria calculator website.

[*] https://ibd.calc.mbul.at.

作者简介

Dilyara Mukhametova

Kazan State Medical University

编辑信件的主要联系方式.
Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-2102-0142

канд. мед. наук, ассистент каф. госпитальной терапии 

俄罗斯联邦, Kazan

Ilyas Minnemullin

Ziyatdinov Central City Clinical Hospital No. 18

Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-0629-2978

врач-терапевт 

俄罗斯联邦, Kazan

Olga Akchurina

Kazan State Medical University

Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0009-0009-5739-7807

врач-ординатор каф. госпитальной терапии

俄罗斯联邦, Kazan

Alfia Odintsova

Republican Clinical Hospital

Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7148-8862

канд. мед. наук, зав. отд-нием гастроэнтерологии

俄罗斯联邦, Kazan

Diana Abdulganieva

Kazan State Medical University; Republican Clinical Hospital

Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-7069-2725

д-р мед. наук, проф., зав. каф. госпитальной терапии; гл. специалист по терапии

俄罗斯联邦, Kazan; Kazan

参考

补充文件