Antibiotic resistance of Helicobacter pylori in the European part of the Russian Federation: first results

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Aim. Determine the primary antibiotic resistance of Helicobacter pylori (H. pylori) strains isolated from patients living in the European part of the Russian Federation.

Materials and methods. As part of a clinical laboratory study, from 2015 to 2018, 27 gastrobiopsy samples obtained from H. pylori-infected patients were analyzed. H. pylori infection was verified using a rapid urease test or a 13C-urea breath test. The values of the minimum inhibitory concentration (MIC) of antibiotics were determined by the diffusion method using E-test strips (BioMerieux, France) according to the recommendations of the manufacturer. The sensitivity of the isolates was determined for 6 antibacterial drugs (amoxicillin, clarithromycin, metronidazole, levofloxacin, tetracycline, rifampicin).

Results. According to the data obtained, resistance to amoxicillin was 0%, clarithromycin – 11.1%, metronidazole – 59.3%, levofloxacin – 3.7%, tetracycline – 0%, and rifampicin – 14.8%. Dual resistance to clarithromycin and metronidazole was recorded in two isolates (7.4%).

Conclusion. Thus, the first results of the evaluation of H. pylori antibiotic resistance in the European part of the Russian Federation indicate a low resistance of the microorganism to clarithromycin and quite high to metronidazole.

Full Text

ДИ – доверительный интервал

КРС – крупный рогатый скот

МПК – минимальная подавляющая концентрация

ЭТ – эрадикационная терапия

Введение

Helicobacter pylori (H. pylori) является одним из наиболее распространенных патогенов человека, инфицирование которым в значительной степени повышает риск развития целого ряда заболеваний гастродуоденальной зоны [1, 2]. Согласно последним национальным и зарубежным рекомендациям по диагностике и лечению инфекции H. pylori у взрослых, эрадикационная терапия (ЭТ) должна назначаться всем инфицированным пациентам [3–5]. Данная тактика позволяет добиться разрешения воспалительных изменений в слизистой оболочке желудка и профилактики развития предраковых состояний (атрофический гастрит, кишечная метаплазия) [6–8].

Согласно материалам консенсуса Маастрихт V (2015 г.), выбор схемы ЭТ должен основываться на сведениях о распространенности резистентных штаммов H. pylori к кларитромицину и метронидозолу (включая двойную устойчивость к этим препаратам) в конкретном регионе мира [4]. Структура резистентности H. pylori к антибактериальным препаратам варьирует в различных географических регионах и странах, что объясняет невозможность применения единой унифицированной схемы лечения данной инфекции [9–11]. Согласно последнему метаанализу 2018 г., обобщившему результаты 178 исследований, в Европе регистрируются следующие показатели первичной резистентности H. pylori к антибактериальным препаратам: кларитромицин – 18% (95% доверительный интервал – ДИ 16–20%), метронидазол – 32% (95% ДИ 27–36%), левофлоксацин – 11% (95% ДИ 9–13%), амоксициллин и тетрациклин – 0% (95% ДИ 0–0%) [12]. В России, согласно представленной в национальных рекомендациях систематизации данных по устойчивости микроорганизма, полученных за последние 10 лет, средний уровень резистентности к кларитромицину составил 8,3%, к метронидазолу – 35,8%, а двойной устойчивости к обоим препаратам – 3,3% [3]. Тем не менее стоит признать, что в большинстве проанализированных работ сбор материала осуществлялся более 5 лет назад, что, учитывая постоянную динамику чувствительности микроорганизма, требует постоянной актуализации.

Цель исследования – определить первичную антибиотикорезистентность штаммов H. pylori, изолированных от пациентов, проживающих в европейской части Российской Федерации (Москва, Ярославль).

Материалы и методы

В рамках клинико-лабораторного исследования в период с 2015 по 2018 г. проанализировано 27 гастробиопсийных образцов, полученных от H. pylori-инфицированных пациентов [15 – мужчин, 12 – женщин, средний возраст – 53 года (95% ДИ 45,0–57,05)].

Верификация инфицированности H. pylori проводилась с помощью быстрого уреазного теста, а также 13С-уреазного дыхательного теста. У всех пациентов проводился сбор лекарственного анамнеза – факта приема антибактериальных препаратов группы макролидов (кларитромицин, эритромицин, азитромицин, джозамицин, рокситромицин), нитроимидазолов (метронидазол, тинидазол) и фторхинолонов (левофлоксацин, ципрофлоксацин, ломефлоксацин, офлоксацин, моксифлоксацин, норфлоксацин) в периоде 3 лет до включения в исследование.

Всем пациентам методом иммуноферментного анализа с помощью тест-системы «GastroPanel» (Biohit, Финляндия) определяли сывороточные концентрации пепсиногена I, пепсиногена II, а также гастрина-17. Референсные значения: пепсиноген I (30–165 мкг/л), пепсиноген II (3–15 мкг/л), гастрин-17 (1–10 пмоль/л).

Помимо этого, проводилось патоморфологическое исследование биоптатов антрального отдела и тела желудка для оценки гистологических признаков выраженности воспаления и атрофии с последующим определением интегрального показателя по системе OLGA (Operative Link for Gastritis Assessment). Для этого полученные при биопсии фрагменты слизистой оболочки фиксировали в 10% нейтральном формалине, после чего материал подвергали стандартной гистологической обработке с заливкой в парафиновую среду по общепринятой методике. Парафиновые срезы толщиной 5–7 мкм окрашивали гематоксилином и эозином для оценки общепатологических изменений слизистой оболочки.

Биопсийный материал поступал в микробиологическую лабораторию для первичного посева на 2 питательные среды – селективную и неселективную. В составе неселективной среды основа агара Columbia (HiMedia Laboratories Pvt. Ltd, India) с добавлением 7% дефибринированной крови КРС (крупного рогатого скота) (ООО «ЛейТран», Москва, Россия). В состав селективной среды входит основа агара Columbia с добавлением 7% дефибринированной крови КРС, 1% добавки IsoVitaleX (Becton, Dickinson and Company, США) и селективной добавки Dent (Oxoid Ltd, Великобритания). Культивировали при 37°С в течение 10 дней в микроаэрофильных условиях с использованием Анаэростата АЭ-01 и газогенерирующих пакетов «Кампилогаз» (ООО «НИКИ МЛТ», Санкт-Петербург, Россия). Состав газовой среды: 5–7% кислорода, 8–10% углекислого газа. Рост культуры проверяли каждые 48 ч. Выросшие бактерии тестировали на способность продуцировать уреазу и каталазу. При наличии роста идентификацию микроорганизмов проводили методом MALDI ToF масс-спектрометрии с применением анализатора Autoflex III Smartbeam (Bruker Daltonics, Германия) и программного пакета MALDI Biotyper 3.1 (Bruker Daltonics, Германия).

Значения минимальной подавляющей концентрации (МПК) антибиотиков определяли диффузионным методом с применением полосок Е-тест (BioMerieux, Франция) согласно рекомендациям фирмы-производителя. Чувствительность определяли к 6 антибактериальным препаратам (амоксициллин, кларитромицин, метронидазол, левофлоксацин, тетрациклин, рифампицин) согласно «Клиническим рекомендациям определения чувствительности микроорганизмов к антимикробным препаратам» (МАКМАХ, ноябрь 2014 г.); табл. 1.

 

Таблица 1. Критерии интерпретации результатов определения чувствительности H. pylori к антибактериальным препаратам. Пограничные значения МПК

Антибактериальный препарат

Значения МПК, мг/л

Ч≤*

У>**

Амоксициллин (АМС)

0,12

0,12

Левофлоксацин (LVX)

1

1

Кларитромицин (CLR)

0,12

0,5

Тетрациклин (TET)

1

1

Рифампицин (RIF)

1

1

Метронидазол (MET)

8

8

*Чувствительный; ** устойчивый.

 

Статистическая обработка данных осуществлялась с помощью специального программного обеспечения MedCalc (Бельгия) в среде Microsoft Windows 10 (США). Отношение шансов при оценке влияния предшествующей антибиотикотерапии на наличие резистентности вычислялось с использованием точного критерия Фишера. Для всех статистических методов различия между группами считались достоверными при р<0,05.

От каждого участника исследования до начала его проведения получено информированное согласие на добровольное участие в исследовании и проведение всех необходимых клинических процедур.

Результаты

В исследовании проанализировано 27 гастробиоптатов, полученных от H. pylori-инфицированных пациентов. Согласно морфологическому исследованию, у превалирующего большинства лиц (83,3%) по системе OLGA идентифицировалась I стадия (хронический активный атрофический гастрит с атрофией в антральном отделе). У обследованных лиц медиана уровня пепсиногена I составила 96,24 мкг/л (95% ДИ 72,39–167,43), пепсиногена II – 17,28 мкг/л (95% ДИ: 13,46–38,25), гастрина-17– пмоль/л 13,04 (95% ДИ 10,59–18,98).

После выделения чистой культуры клеток штаммы H. pylori тестировались на чувствительность к антибиотикам. Согласно полученным данным, резистентность к амоксициллину составила 0%, кларитромицину – 11,1%, метронидазолу – 59,3%, левофлоксацину – 3,7%, тетрациклину – 0%, а рифампицину – 14,8% (табл. 2; рис. 1). Двойная резистентность к кларитромицину и метронидазолу зарегистрирована у 2 (7,4%) изолятов. При сопоставлении результатов чувствительности изолятов с лекарственным анамнезом пациентов выявлена тенденция к более высокому риску наличия резистентности у лиц с предшествующим приемом макролидов и фторхинолонов, однако статистически незначимая (рис. 2).

 

Таблица 2. Показатели МПК выделенных изолятов (мг/л)

Номер образца

Амоксициллин (АМС)

Левофлоксацин (LVX)

Кларитромицин (CLR)

Тетрациклин (TET)

Рифампицин (RIF)

Метронидазол (MET)

1.

0,016

0,002

0,016

0,064

0,064

256

2.

0,016

0,002

0,016

0,016

0,75

8

3.

0,016

0,016

0,023

0,016

0,38

256

4.

0,023

0,25

0,064

0,016

0,094

256

5.

0,016

0,002

0,016

0,016

0,75

0,032

6.

0,016

0,004

0,016

0,047

0,25

256

7.

0,016

0,003

0,016

0,016

0,012

256

8.

0,016

0,002

0,016

0,016

0,002

0,016

9.

0,016

0,25

0,016

0,032

0,125

0,25

10.

0,016

0,002

0,016

0,016

1,5

2

11.

0,016

0,002

0,016

0,016

0,002

0,016

12.

0,016

0,5

0,094

0,047

0,38

0,38

13.

0,016

0,25

0,016

0,023

1

0,75

14.

0,016

0,094

0,016

0,016

32

256

15.

0,023

0,094

0,016

0,016

0,5

256

16.

0,023

0,38

0,047

0,094

6

256

17.

0,032

0,25

0,047

0,19

0,25

0,38

18.

0,016

0,002

0,016

0,016

0,19

256

19.

0,032

0,125

0,016

0,094

8

256

20.

0,016

0,002

0,016

0,016

0,002

0,38

21.

0,016

0,38

0,016

0,047

0,25

256

22.

0,016

32

256

0,032

0,75

256

23.

0,016

0,064

0,032

0,016

0,5

256

24.

0,016

0,125

8

0,032

0,75

0,25

25.

0,032

0,003

0,016

0,047

0,32

0,75

26.

0,016

0,064

256

0,016

0,25

256

27.

0,016

0,016

0,032

0,016

0,047

16

 

Рис. 1. Уровень резистентности выделенных изолятов к антибактериальным препаратам.

 

Рис. 2. Риск наличия резистентности у лиц с предшествующим по данным лекарственного анамнеза приемом антибактериальных препаратов.

Обсуждение

Инфекция H. pylori является ведущим этиологическим фактором различных заболеваний гастродуоденальной зоны, включая хронический гастрит, язвенную болезнь желудка и двенадцатиперстной кишки, а также аденокарциному и MALT-лимфому желудка [1]. Согласно современным рекомендациям основным методом профилактики и лечения H. pylori-ассоциированных заболеваний является проведение ЭТ [3, 4, 13]. С учетом того, что антибактериальные препараты на сегодняшний момент являются основными компонентами всех схем ЭТ инфекции H. pylori, эффективность данных препаратов, а следовательно, и протоколов ЭТ напрямую зависит от чувствительности микроорганизма к ним [11]. Резистентность к кларитромицину снижает эффективность тройной и последовательной схем ЭТ, тогда как резистентность к метронидазолу снижает эффективность только последовательной схемы ЭТ. Двойная резистентность как к кларитромицину, так и метронидазолу снижает эффективность последовательной и гибридной схем ЭТ, а также квадротерапии без препаратов висмута [14].

В настоящем клинико-лабораторном исследовании, оценивающем антибиотикорезистентность штаммов H. pylori, изолированных от пациентов, проживающих в европейской части Российской Федерации за период 2015–2018 гг., получены данные, свидетельствующие о низкой резистентности микроорганизма к кларитромицину (менее порога в 15%), что соответствует общей позиции экспертов Российской гастроэнтерологической ассоциации, изложенной в клинических рекомендациях 2018 г., основанной на анализе данных по устойчивости микроорганизма, полученных за последние 10 лет [3]. Вместе с тем результаты проведенного исследования, учитывая ограниченный набор клинических центров (Москва и Ярославль), носят предварительный характер и требуют дальнейшей валидации в рамках последующего расширения работы и постоянной актуализации информации о динамике чувствительности микроорганизма. Действительно, чувствительность H. pylori непрерывно изменяется вследствие широкого применения (подчас необоснованного) антибактериальных препаратов для лечения других инфекционных заболеваний [11, 15, 16]. В частности, частое назначение кларитромицина для лечения респираторных инфекций и метронидазола при лечении протозойных инвазий увеличило первичную резистентность H. pylori к этим препаратам в популяции многих стран [16, 17]. В настоящем исследовании нам также удалось выявить тренд к высокому риску наличия резистентности у лиц с предшествующим по данным лекарственного анамнеза приемом макролидов и фторхинолонов, однако он оказался статистически незначим из-за ограниченной выборки пациентов. Вместе с тем в нескольких клинических работах отмечено, что использование макролидов в анамнезе является фактором риска неэффективности ЭТ [18–20]. Учитывая эти факты, Американская коллегия гастроэнтерологов (ACG) не рекомендует использование тройной схемы с кларитромицином у лиц, ранее принимавших макролидные антибактериальные препараты [5]. Согласно последним национальным клиническим рекомендациям, тройная терапия с кларитромицином остается приоритетной схемой ЭТ в России, однако экспертами постулируется необходимость применять меры, способствующие повышению ее эффективности [3]. Действительно, недавние исследования демонстрируют субоптимальную эффективность 10-дневных курсов данного протокола в нашей стране [19, 21, 22]. Данный факт актуализирует пролонгацию лечения до 14 дней, а также оптимизацию этой схемы путем добавления четвертым компонентом препарата висмута или ребамипида, эффективность которых в этом аспекте продемонстрирована в недавних метаанализах [23–25].

Заключение

Первые результаты оценки антибиотикорезистентности H. pylori за период 2015–2018 гг. в европейской части Российской Федерации свидетельствуют о низкой резистентности микроорганизма к кларитромицину и достаточно высокой к метронидазолу.

×

About the authors

I. V. Maev

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6114-564X

д.м.н., проф., зав. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова», заслуженный врач РФ, заслуженный деятель науки РФ

Russian Federation, Moscow

D. N. Andreev

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Author for correspondence.
Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4007-7112

к.м.н., доц. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова»

Russian Federation, Moscow

V. M. Govorun

Federal Research And Clinical Center of Physical-Chemical Medicine Federal Medical Biological Agency

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-0837-8764

акад. РАН, д.б.н., ген. директор ФГБУ «ФНКЦ Физико-химической медицины» ФМБА России

Russian Federation, Moscow

E. N. Ilina

Federal Research And Clinical Center of Physical-Chemical Medicine Federal Medical Biological Agency

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-0130-5079

чл.-кор. РАН, д.б.н., зам. ген. директора по научной работе ФГБУ «ФНКЦ Физико-химической медицины» ФМБА России

Russian Federation, Moscow

Yu. A. Kucheryavyy

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7760-2091

к.м.н., доц. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова»

Russian Federation, Moscow

T. S. Oganesian

City Clinical Hospital №4

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2980-1007

к.м.н., ГБУЗ ГКБ №4

Russian Federation, Moscow

E. V. Melnikova

Medical Center for Diagnostics and Prevention

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3352-5949

к.м.н., зам. ген. директора по научной работе ООО «Медицинский центр диагностики и профилактики»

Russian Federation, Yaroslavl

O. V. Zayratyants

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3606-3823

д.м.н., проф., зав. каф. патологической анатомии ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова»

Russian Federation, Moscow

T. V. Parfenova

Laboratory «Litekh»

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6631-1993

с.н.с., ООО «Лаборатория Литех»

Russian Federation, Moscow

L. V. Dzhedzheia

Laboratory «Litekh»

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2299-4483

зав. КДЛ OOO «Лаборатория Литех»

Russian Federation, Moscow

N. V. Kirillova

«Litekh»

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3281-1695

с.н.с., ООО НПФ «Литех»

Russian Federation, Moscow

E. A. Maevskaya

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-3323-3279

к.м.н., ассистент каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова»

Russian Federation, Moscow

A. K. Fomenko

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1794-7263

клинический ординатор каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова»

Russian Federation, Moscow

E. G. Lobanova

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru

д.м.н., проф. каф. фармакологии ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова»

Russian Federation, Moscow

A. V. Zaborovskii

Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7923-9916

д.м.н., зав. каф. фармакологии ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова»

Russian Federation, Moscow

K. A. Kriukov

Yaroslavl State Medical University

Email: dna-mit8@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5598-6132

студент 4-го курса ФГБОУ ВО ЯГМУ

Russian Federation, Yaroslavl

References

  1. Маев И.В., Самсонов А.А., Андреев Д.Н. и др. Клиническое значение инфекции Helicobacter pylori. Клин мед. 2013;91(8):4-12 [Maev IV, Samsonov AA, Andreev DN, et al. Clinical significance of Helicobacter pylori infection. Klin. Med. 2013;91(8):4-12 (In Russ.)].
  2. Suzuki H, Warren R, Marshall B. Helicobacter Pylori; Springer: Tokyo, Japan, 2016.
  3. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Лапина Т.Л. и др. Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации по диагностике и лечению инфекции Helicobacter pylori у взрослых. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2018;28(1):55-70 [Ivashkin VT, Mayev IV, Lapina TL, et al. Diagnostics and treatment of Helicobacter pylori infection in adults: Clinical guidelines of the Russian gastroenterological association. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2018;28(1):55-70. (In Russ.)]. doi: 10.22416/1382-4376-2018-28-1-55-70
  4. Malfertheiner P, Megraud F, O’Morain CA, et al. Management of Helicobacter pylori infection-the Maastricht V/Florence Consensus. Report. Gut. 2017;66(1):6-30. doi: 10.1136/gutjnl-2016-312288
  5. Chey WD, Leontiadis GI, Howden CW, Moss SF. ACG Clinical Guideline: Treatment of Helicobacter pylori Infection. Am J Gastroenterol. 2017;112(2):212-39. doi: 10.1038/ajg.2016.563
  6. Sugano K, Tack J, Kuipers EJ, et al.; faculty members of Kyoto Global Consensus Conference. Kyoto global consensus report on Helicobacter pylori gastritis. Gut. 2015;64(9):1353-67. doi: 10.1136/gutjnl-2015-309252
  7. Lee YC, Chen TH, Chiu HM, et al. The benefit of mass eradication of Helicobacter pylori infection: a community-based study of gastric cancer prevention. Gut. 2013;62:676-82. doi: 10.1136/gutjnl-2012-302240
  8. Malfertheiner P, Link A, Selgrad M. Helicobacter pylori: perspectives and time trends. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2014;11(10):628-38. doi: 10.1038/nrgastro.2014.99
  9. Iwańczak F, Iwańczak B. Treatment of Helicobacter pylori infection in the aspect of increasing antibiotic resistance. Adv Clin Exp Med. 2012;21(5):671-80.
  10. Vianna JS, Ramis IB, Ramos DF, et al. Drug resistance in Helicobacter pylori. Arq Gastroenterol. 2016;53(4):215-23. doi: 10.1590/S0004-28032016000400002
  11. Маев И.В., Андреев Д.Н. Молекулярно-генетические предикторы резистентности к антихеликобактерной терапии. Терапевтический архив. 2017;89(8):5-12 [Maev IV, Andreev DN. Molecular genetic predictors of resistance to anti-Helicobacter pylori therapy. Therapeutic Archive. 2017;89(8):5-12 (In Russ.)]. doi: 10.17116/ terarkh20178985-12
  12. Savoldi A, Carrara E, Graham DY, et al. Prevalence of Antibiotic Resistance in Helicobacter pylori: A Systematic Review and Meta-analysis in World Health Organization Regions. Gastroenterology. 2018;155(5):1372-82.e17. doi: 10.1053/j.gastro.2018.07.007
  13. Маев И.В., Кучерявый Ю.А., Андреев Д.Н., Баркалова Е.В. Эрадикационная терапия инфекции Helicobacter pylori: обзор мировых тенденций. Терапевтический архив. 2014;86(3):94-9 [Maev IV, Kucheryavyi Yu.A, Andreev DN, Barkalova EV. Eradication therapy for Helicobacter pylori infection: review of world trends. Therapeutic Archive. 2014;86(3):94-9 (In Russ.).]
  14. Graham DY, Lee YC, Wu MS. Rational Helicobacter pylori therapy: evidence-based medicine rather than medicine-based evidence. Clin Gastroenterol Hepatol. 2014;12:177-86. doi: 10.1016/j.cgh.2013.05.028
  15. Perez Aldana L, Kato M, Nakagawa S, et al. The relationship between consumption of antimicrobial agents and the prevalence of primary Helicobacter pylori resistance. Helicobacter. 2002;7:306-9.
  16. Megraud F, Coenen S, Versporten A, et al.; Study Group participants. Helicobacter pylori resistance to antibiotics in Europe and its relationship to antibiotic consumption. Gut. 2013;62(1):34-42. doi: 10.1136/gutjnl-2012-302254
  17. Boyanova L, Ilieva J, Gergova G, et al. Numerous risk factors for Helicobacter pylori antibiotic resistance revealed by extended anamnesis: a Bulgarian study. J Med Microbiol. 2012;61(Pt 1):85-93. doi: 10.1099/jmm.0.035568-0
  18. Lim SG, Park RW, Shin SJ, et al. The relationship between the failure to eradicate Helicobacter pylori and previous antibiotics use. Dig Liver Dis. 2016;48(4):385-90. doi: 10.1016/j.dld.2015.12.001
  19. Андреев Д.Н., Маев И.В., Кучерявый Ю.А. и др. Эффективность и безопасность антихеликобактерной терапии у пациентов с сопутствующим хроническим гепатитом С. Терапевтический архив. 2016;4:75-81 [Andreev DN, Maev IV, Kucheryavyi YA, et al. The efficiency and safety of anti-Helicobacter pylori therapy in patients with concomitant chronic hepatitis C. Therapeutic Archive. 2016;88(4):75-81 (In Russ.)]. doi: 10.17116/terarkh201688475-81
  20. McNulty CA, Lasseter G, Shaw I, et al. Is Helicobacter pylori antibiotic resistance surveillance needed and how can it be delivered? Aliment Pharmacol Ther. 2012;35(10):1221-30. doi: 10.1111/j.1365-2036.2012.05083.x
  21. Бордин Д.С., Эмбутниекс Ю.В., Вологжанина Л.Г. и др. Европейский регистр Helicobacter pylori (Hp-Eureg): анализ данных 2360 больных, получавших терапию первой линии в России. Терапевтический архив. 2018;90(2):35-42 [Bordin DS, Embutnieks YV, Vologzhanina LG, et al. European Registry on the management of Helicobacter pylori infection (Hp-EuReg): analysis of 2360 patients receiving first-line therapy in Russia. Therapeutic Archive. 2018;90(2):35-42 (In Russ.).] doi: 10.26442/terarkh201890235-42
  22. Самсонов А.А., Гречушников В.Б., Андреев Д.Н. и др. Оценка фармакоэкономических показателей лечения пациентов с заболеваниями, ассоциированными с Helicobacter pylori. Терапевтический архив. 2014; 86(8):57-61 [Samsonov AA, Grechushnikov VB, Andreev DN, et al. Pharmacoeconomic evaluation of treatment in patients with Helicobacter pylori-associated diseases. Therapeutic Archive. 2014;86(8):56-61 (In Russ.).]
  23. Андреев Д.Н., Дичева Д.Т., Маев И.В. Возможности оптимизации эрадикационной терапии инфекции Helicobacter pylori в современной клинической практике. Терапевтический архив. 2017;89(2):84-90 [Andreev DN, Dicheva DT, Maev IV. Possibilities for optimization of eradication therapy for Helicobacter pylori infection in modern clinical practice. Therapeutic Archive. 2017;89(2):84-90 (In Russ.).]. doi: 10.17116/terarkh201789284-90
  24. Ko SW, Kim YJ, Chung WC, Lee SJ. Bismuth supplements as the first-line regimen for Helicobacter pylori eradication therapy: Systemic review and meta-analysis. Helicobacter. 2019;24(2):e12565. doi: 10.1111/hel.12565
  25. Andreev DN, Maev IV, Dicheva DT. Efficiency of the Inclusion of Rebamipide in the Eradication Therapy for Helicobacter pylori Infection: Meta-Analysis of Randomized Controlled Studies. J Clin Med. 2019;8(9). pii: E1498. doi: 10.3390/jcm8091498

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2020 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 

Address of the Editorial Office:

  • Novij Zykovskij proezd, 3, 40, Moscow, 125167

Correspondence address:

  • Alabyan Street, 13/1, Moscow, 127055, Russian Federation

Managing Editor:

  • Tel.: +7 (926) 905-41-26
  • E-mail: e.gorbacheva@ter-arkhiv.ru

 

 © 2018-2021 "Consilium Medicum" Publishing house


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies