Terapevticheskii arkhivTerapevticheskii arkhivТерапевтический архив0040-36602309-5342LLC Obyedinennaya Redaktsiya32179510.26442/00403660.2023.10.202484ReviewsОбзорыReview ArticleAutoimmune polyendocrine syndrome in adults. Focus on rheumatological aspects of the problem: A reviewАутоиммунный полиэндокринный синдром взрослых. Фокус на ревматологические аспекты проблемыhttps://orcid.org/0000-0002-5290-156X7839-3145PanevinTaras S.ПаневинТарас Сергеевич
Russian Federation

канд. мед. наук, науч. сотр. отд. воспалительных заболеваний суставов, врач-эндокринолог ФГБНУ «НИИ ревматологии им. В.А. Насоновой», ассистент каф. факультетской и поликлинической терапии с курсом эндокринологии ФГБОУ ВО ДВГМУ

tarasel@list.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4579-28366061-2318ZotkinEvgeniy G.ЗоткинЕвгений Германович
Russian Federation

д-р мед. наук, первый зам. дир. ФГБНУ «НИИ ревматологии им. В.А. Насоновой»

ezotkin@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8520-87028821-8990TroshinaEkaterina A.ТрошинаЕкатерина Анатольевна
Russian Federation

чл.-кор. РАН, д-р мед. наук, проф., зам. дир. Центра – дир. Института клинической эндокринологии ФГБУ «НМИЦ эндокринологии»

troshina@inbox.ruNasonova Research Institute of RheumatologyФГБНУ «Научно-исследовательский институт ревматологии им. В.А. Насоновой»Far Eastern State Medical UniversityФГБОУ ВО «Дальневосточный государственный медицинский университет» Минздрава РоссииNasonova Research Institute of RheumatologyФГБНУ «Научно-исследовательский институт ревматологии им. В.А. Насоновой»National Medical Research Center for EndocrinologyФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр эндокринологии» Минздрава России23112023951088188705042023Copyright ©; 2023, Consilium MedicumCopyright ©; 2023, ООО "Консилиум Медикум"2023Consilium MedicumООО "Консилиум Медикум"https://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0https://ter-arkhiv.ru/0040-3660/article/view/321795

Autoimmune polyglandular syndromes (APS) are a heterogeneous group of clinical conditions characterized by functional impairment of multiple endocrine glands due to loss of central or peripheral immune tolerance. These syndromes are also often accompanied by autoimmune damage to non-endocrine organs. Taking into account the wide range of components and variants of the disease, APS is usually divided into a rare juvenile type (APS 1) and a more common adult type (APS 2–4). APS type 1 is caused by a monogenic mutation, while APS types 2–4 have a polygenic mode of inheritance. One subtype of adult APS (APS 3D) is characterized by a combination of autoimmune thyroid disease and autoimmune rheumatic disease. This review considers the available literature data on combinations that meet the above criteria. Many studies have noted a significantly higher prevalence of rheumatic diseases in patients with autoimmune thyroid disease compared with the control group. Also, as in a number of rheumatic diseases, a more frequent occurrence of autoimmune thyroiditis, primary hypothyroidism and Graves' disease was noted.

Аутоиммунные полигландулярные синдромы (АПС) представляют собой гетерогенную группу клинических состояний, характеризующихся функциональным нарушением множественных эндокринных желез вследствие потери центральной или периферической иммунной толерантности. Эти синдромы также часто сопровождаются аутоиммунным поражением неэндокринных органов. Принимая во внимание широкий спектр компонентов и вариантов течения, АПС обычно подразделяются на редкий ювенильный тип (АПС 1-го типа) и более распространенный взрослый тип (АПС 2–4-го типа). АПС 1-го типа вызывается моногенной мутацией, тогда как АПС 2–4-го типа имеет полигенный тип наследования. Один из подтипов АПС взрослых (АПС 3D) характеризуется сочетанием аутоиммунного заболевания щитовидной железы и аутоиммунного ревматического заболевания. В обзоре рассмотрены имеющиеся литературные данные о сочетаниях, подходящих под указанный критерий. Во многих исследованиях отмечена значимо более высокая распространенность ревматических заболеваний при аутоиммунной патологии щитовидной железы в сравнении с группой контроля. Так же, как и при ряде ревматических заболеваний, отмечена более частая встречаемость аутоиммунного тиреоидита, первичного гипотиреоза и болезни Грейвса.

autoimmune thyroiditishypothyroidismGraves' diseaserheumatic diseasesаутоиммунный тиреоидитгипотиреозболезнь Грейвсаревматические заболеванияThe study was carried out within the framework of the Russian Scientific Fund Grant: «Scientific substantiation, development and introduction of new technologies for diagnostics of comorbid iodine deficiency and autoimmune thyroid diseases, including using the capabilities of artificial intelligence» No. 2-15-00135 and within of the scientific topic of the «Nasonova Research Institute of Rheumatology» (Moscow, Russia): «Development of personalized program of treatment of refractory rheumatoid arthritis on the basis of the study of molecular-genetic and molecular-biological predicators» No. 1021051503137-7.Поисково-аналитическая работа выполнена в рамках Гранта РНФ: «Научное обоснование, разработка и внедрение новых технологий диагностики коморбидных йододефицитных и аутоиммунных заболеваний щитовидной железы, в том числе с использованием возможностей искусственного интеллекта» №2-15-00135» (фрагмент, посвященный аутоиммунным заболеваниям щитовидной железы) и в рамках фундаментальной научной тематики ФГБНУ «НИИ ревматологии им. В.А. Насоновой»: «Разработка персонализированной программы лечения рефрактерного ревматоидного артрита на основе изучения молекулярно-генетических и молекулярно-биологических предикторов. Создание и апробация регистра пациентов с ревматоидным артритом, резистентных к базисной противовоспалительной терапии» №1021051503137-7» (фрагмент, посвященный ревматологическим заболеваниям).Трошина Е.А., Никонова Т.В., Свитич О.А., Юкина М.Ю. Аутоиммунный полигляндулярный синдром взрослых. Под ред. И.И. Дедова, Е.А. Трошиной. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2019 [Troshina EA, Nikonova TV, Svitich OA, Iukina MYu. Autoimmunyi poligliandularnyi sindrom vsroslykh. Pod red. II Dedova, EA Troshina. Moscow: GEOTAR-Media, 2019 (in Russian)].Паневин Т.С., Молашенко Н.В., Трошина Е.А., Головенко Е.Н. Аутоиммунный полигландулярный синдром взрослых: современные представления о предикторах развития поражения миокарда и диагностике компонентов заболевания. Клиническая и экспериментальная тиреоидология. 2018;14(2):92-9 [Panevin TS, Molashenko NV, Troshina EA, Golovenko EN. Autoimmune polyglandular syndrome of adults: current ideas about predictors development of damage of a myocardium and diagnostics of components of a disease. Clinical and Experimental Thyroidology. 2018;14(2):92-9 (in Russian)]. DOI:10.14341/ket9641Трошина Е.А., Ларина А.А., Терехова М.А. Аутоиммунный полигландулярный синдром взрослых: молекулярно-генетические и клинические характеристики (лекция). Consilium Medicum. 2019;21(4):91-6 [Troshina EA, Larina AA, Terekhova MA. Polyglandular autoimmune syndrome in adults: molecular genetic and clinical characteristics (lecture). Consilium Medicum. 2019;21(4):91-6 (in Russian)]. DOI:10.26442/20751753.2019.4.190361Betterle C, Furmaniak J, Sabbadin C, et al. Type 3 autoimmune polyglandular syndrome (APS-3) or type 3 multiple autoimmune syndrome (MAS-3): an expanding galaxy. J Endocrinol Invest. 2023;46(4):643-65. DOI:10.1007/s40618-022-01994-1Gaches F, Delaire L, Nadalon S, et al. Fréquence des maladies auto-immunes chez 218 patients atteints de pathologies thyroïdiennes auto-immunes. Rev Med Interne. 1998;19(3):173-9. DOI:10.1016/s0248-8663(97)80716-3Masi AT, Hartmann WH, Hahn BH, et al. Hashimoto's disease. A clinicopathological study with matched controls. Lack of significant associations with other "autoimmune" disorders. Lancet. 1965;1(7377):123-6. DOI:10.1016/s0140-6736(65)91088-3Becker KL, Ferguson RH, McConahey WM. The connective-tissue diseases and symptoms associated with Hashimoto's thyroiditis. N Engl J Med. 1963;268:277-80. DOI:10.1056/NEJM196302072680601Fallahi P, Ferrari SM, Ruffilli I, et al. The association of other autoimmune diseases in patients with autoimmune thyroiditis: Review of the literature and report of a large series of patients. Autoimmun Rev. 2016;15(12):1125-8. DOI:10.1016/j.autrev.2016.09.009Ferrari SM, Fallahi P, Ruffilli I, et al. The association of other autoimmune diseases in patients with Graves' disease (with or without ophthalmopathy): Review of the literature and report of a large series. Autoimmun Rev. 2019;18(3):287-92. DOI:10.1016/j.autrev.2018.10.001White RG, Bass BH, Williams E. Lymphadenoid goitre and the syndrome of systemic lupus erythematosus. Lancet. 1961;1(7173):368-73. DOI:10.1016/s0140-6736(61)91537-9Loviselli A, Velluzzi F, Pala R, et al. Circulating antibodies to DNA-related antigens in patients with autoimmune thyroid disorders. Autoimmunity. 1992;14(1):33-6. DOI:10.3109/08916939309077354Morita S, Arima T, Matsuda M. Prevalence of nonthyroid specific autoantibodies in autoimmune thyroid diseases. J Clin Endocrinol Metab. 1995;80(4):1203-6. DOI:10.1210/jcem.80.4.7714090Решетняк Т.М., Шумилова А.А., Кошелева Н.М. Клиническое значение антинуклеарных антител. Лечебное дело. 2021;4:96-103 [Reshetnyak TM, Shumilova AA, Kosheleva NM. Clinical Value of Antinuclear Antibodies. Lechebnoe delo. 2021;4:96-103 (in Russian)]. DOI:10.24412/2071-5315-2021-12398Luo W, Mao P, Zhang L, Yang Z. Association between systemic lupus erythematosus and thyroid dysfunction: a meta-analysis. Lupus. 2018;27(13):2120-8. DOI:10.1177/0961203318805849Kumar K, Kole AK, Karmakar PS, Ghosh A. The spectrum of thyroid disorders in systemic lupus erythematosus. Rheumatol Int. 2012;32(1):73-8. DOI:10.1007/s00296-010-1556-5Posselt RT, Coelho VN, Pigozzo DC, et al. Prevalence of thyroid autoantibodies in patients with systematic autoimmune rheumatic diseases. Cross-sectional study. Sao Paulo Med J. 2017;135(6):535-40. DOI:10.1590/1516-3180.2017.0089110617Pan XF, Gu JQ, Shan ZY. Patients with systemic lupus erythematosus have higher prevalence of thyroid autoantibodies: a systematic review and meta-analysis. PLoS One. 2015;10(4):e0123291. DOI:10.1371/journal.pone.0123291Ngian GS. Rheumatoid arthritis. Australian Family Physician. 2010; 39(9):626-8.Mulhern LM, Masi AT, Shulman LE. Hashimoto's disease. A search for associated disorders in 170 clinically detected cases. Lancet. 1966;2(7462):508-11. DOI:10.1016/s0140-6736(66)92875-3Hu Y, Wang H, Deng J. Adult-Onset Still's Disease Associated with Thyroid Dysfunction: Case Report and Review of the Literature. Open Rheumatol J. 2014;8:9-12. DOI:10.2174/1874312901408010009Alhomaidah D, Alsagheir A, Al-Mayouf SM. Coexistence of endocrinopathies in children with rheumatic diseases. Int J Pediatr Adolesc Med. 2016;3(3):119-22. DOI:10.1016/j.ijpam.2016.04.002Girón-Pïllado M, Cruz-Bautista I, Saavedra-González V, et al. Autoimmune Thyroid Disease in Primary Sjögren's Syndrome: Real-life Screening Practice and Clinical Outcomes. Curr Rheumatol Rev. 2022;18(3):272-7. DOI:10.2174/1573397118666220127105546Coll J, Anglada J, Tomas S, et al. High prevalence of subclinical Sjögren's syndrome features in patients with autoimmune thyroid disease. J Rheumatol. 1997;24(9):1719-24.Bloch KJ, Buchanan WW, Wohl MJ, Bunin JJ. Sjogren syndrome. A clinical, pathological and sierological study of 62 cases. Medicine (Baltimore). 1965;44:187-231.Gordon T, Isenberg D. The endocrinologic associations of the autoimmune rheumatic diseases. Semin Arthritis Rheum. 1987;17(1):58-70.Hughes GR, Whaley K. Sjögren's syndrome. Br Med J. 1972;4(5839):533-6. DOI:10.1136/bmj.4.5839.533Karsh J, Pavlidis N, Weintraub BD, Moutsopoulos HM. Thyroid disease in Sjögren's syndrome. Arthritis Rheum. 1980;23(11):1326-9. DOI:10.1002/art.1780231118Fox RI, Howell FV, Bone RC, Michelson P. Primary Sjogren syndrome: clinical and immunopathologic features. Semin Arthritis Rheum. 1984;14(2):77-105. DOI:10.1016/0049-0172(84)90001-5Pérez B, Kraus A, López G, et al. Autoimmune thyroid disease in primary Sjögren's syndrome. Am J Med. 1995;99(5):480-4. DOI:10.1016/s0002-9343(99)80223-xPunzi L, Ostuni PA, Betterle C, et al. Thyroid gland disorders in primary Sjögren's syndrome. Rev Rhum Engl Ed. 1996;63(11):809-14.Hansen BU, Ericsson UB, Henricsson V, et al. Autoimmune thyroiditis and primary Sjögren's syndrome: clinical and laboratory evidence of the coexistence of the two diseases. Clin Exp Rheumatol. 1991;9(2):137-41.Sun X, Lu L, Li Y, et al. Increased risk of thyroid disease in patients with Sjogren's syndrome: a systematic review and meta-analysis. PeerJ. 2019;7:e6737. DOI:10.7717/peerj.6737Gabrielli A, Avvedimento EV, Krieg T. Scleroderma. N Engl J Med. 2009;360(19):1989-2003. DOI:10.1056/NEJMra0806188Fallahi P, Ruffilli I, Giuggioli D, et al. Associations between Systemic Sclerosis and Thyroid Diseases. Front Endocrinol (Lausanne). 2017;8:266. DOI:10.3389/fendo.2017.00266Yao Q, Song Z, Wang B, et al. Thyroid disorders in patients with systemic sclerosis: A systematic review and meta-analysis. Autoimmun Rev. 2019;18(6):634-6. DOI:10.1016/j.autrev.2019.01.003Lukjanowicz M, Bobrowska-Snarska D, Brzosko M. Współistnienie niedoczynności tarczycy i zapalenia wielomieśniowego lub skórno-mieśniowego. Ann Acad Med Stetin. 2006;52 Suppl. 2:49-55.Yao HH, Li YH, Zhang XW, Li ZG. Clinical analysis and immunological characteristics of patients with dermatomyositis and thyroid dysfunction. Beijing Da Xue Xue Bao Yi Xue Ban. 2011;43(2):209-12.Chen P, Xie J, Xiao R, et al. Clinical analysis for 108 cases of dermatomyositis. Zhong Nan Da Xue Xue Bao Yi Xue Ban. 2019;44(10):1157-62. DOI:10.11817/j.issn.1672-7347.2019.180726Barnes CG, Yazici H. Behçet's syndrome. Rheumatology (Oxford). 1999;38(12):1171-4. DOI:10.1093/rheumatology/38.12.1171Cebeci F, Onsun N, Pekdemir A, et al. Thyroid autoimmunity and Behçet's disease: is there a significant association? Scientific World Journal. 2013;2013:956837. DOI:10.1155/2013/956837Lin HP, Wu YH, Yu-Fong Chang J, et al. Gastric parietal cell and thyroid autoantibodies in patients with Behcet's disease. J Formos Med Assoc. 2018;117(6):505-11. DOI:10.1016/j.jfma.2018.03.002Fallahi P, Ferrari SM, Ruffilli I, et al. Increased incidence of autoimmune thyroid disorders in patients with psoriatic arthritis: a longitudinal follow-up study. Immunol Res. 2017;65(3):681-6. DOI:10.1007/s12026-017-8900-8Бекетова Т.В., Насонов Е.Л. Современная классификация системных васкулитов. Терапевтический архив. 2014;(5):94-8 [Beketova TV, Nasonov EL. Modern classification of systemic vasculitis. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2014;(5):94-8 (in Russian)].Lionaki S, Hogan SL, Falk RJ, et al. Association between thyroid disease and its treatment with ANCA small-vessel vasculitis: a case-control study. Nephrol Dial Transplant. 2007;22(12):3508-15. DOI:10.1093/ndt/gfm493Balavoine AS, Glinoer D, Dubucquoi S, Wémeau JL. Antineutrophil Cytoplasmic Antibody-Positive Small-Vessel Vasculitis Associated with Antithyroid Drug Therapy: How Significant Is the Clinical Problem? Thyroid. 2015;25(12):1273-81. DOI:10.1089/thy.2014.0603Thomas RD, Croft DN. Thyrotoxicosis and giant-cell arteritis. Br Med J. 1974;2(5916):408-9. DOI:10.1136/bmj.2.5916.408Wiseman P, Stewart K, Rai GS. Hypothyroidism in polymyalgia rheumatica and giant cell arteritis. BMJ. 1989;298(6674):647-8. DOI:10.1136/bmj.298.6674.647Barrier JH, Abram M, Brisseau JM, et al. Autoimmune thyroid disease, thyroid antibodies and giant cell arteritis: the supposed correlation appears fortuitous. J Rheumatol. 1992;19(11):1733-4.Juchet H, Labarthe MP, Ollier S, et al. Prevalence de l'hypothyroidie et de l'hyperthyroidie dans la maladie de Horton et la pseudopolyarthrite rhizomélique. Etude contrôlée portant sur 104 cas. Rev Rhum Ed Fr. 1993;60(7-8):493-8.Liozon E, Loustaud-Ratti V, Soria P, et al. Maladie de Horton: associations morbides chez 250 malades. Presse Med. 2004;33(19 Pt. 1):1304-12. DOI:10.1016/s0755-4982(04)98914-2Myklebust G, Gran JT. A prospective study of 287 patients with polymyalgia rheumatica and temporal arteritis: clinical and laboratory manifestations at onset of disease and at the time of diagnosis. Br J Rheumatol. 1996;35(11):1161-8. DOI:10.1093/rheumatology/35.11.1161Duhaut P, Bornet H, Pinède L, et al. Giant cell arteritis and thyroid dysfunction: multicentre case-control study. The Groupe de Recherche sur l'Artériteá Cellules Géantes. BMJ. 1999;318(7181):434-5. DOI:10.1136/bmj.318.7181.434Dent RG, Edwards OM. Autoimmune thyroid disease and the polymyalgia rheumatica-giant cell arteritis syndrome. Clin Endocrinol (Oxf). 1978;9(3):215-9. DOI:10.1111/j.1365-2265.1978.tb02202.xAntonelli A, Ferri C, Fallahi P, et al. Thyroid involvement in patients with overt HCV-related mixed cryoglobulinaemia. QJM. 2004;97(8):499-506. DOI:10.1093/qjmed/hch088